YÜKSEK BİTKİLERDE SİMBİYOTİK AZOT BAĞLANMASI

Transkript

1 YÜKSEK BİTKİLERDE SİMBİYOTİK AZOT BAĞLANMASI Araş. Gör. Fikriye KFRBAĞ - Prof. Dr. Şener BALTEPE Fıral Üniversitesi Fen-Edebiyat Fakültesi Biyeloji Bölümü ELAZIĞ ÖZET Atmosferdeki moleküller azotun bağlanması, yani amonyak ve biyolojik olarak kullanılabileceği diğer formlara dönüştürülmesi bazı mikroorganizmalar tarafından gerçekleştirildiği gibi, konukçu bitki ile bitki köklerinde bulunan prokaryotik organizmalar tarafından da simbiyotik şekilde yapılabilmektedir. Bu makalede azot bağlayan vasküler bitkiler ile prokaryotik simbiyontlar arasındaki simbiyozis tipleri en son verilerin ışığı altında irdelenmiştir. Bu olayın baklagiller dışında çok sayıda ordo ve familyaya ait bitkilerde de görüldüğü belirtilmiş ve simbiyotik azot bağlanmasında önemli rol oynayan kök nodüllerin oluşumu, gelişmesi ve yaşlanması gibi fizyolojik belirimler konusunda en son görüşler aktarılmaya çalışılmıştır. Ayrıca, azot bağlama yeteneğinin diğer bitki türlerine de kazandırılması ve nodul yaşlanmasının geciktirilmesi çalışmalarının tarıma yapabileceği katkılara da değinilmiştir. Anahtar kelimeler: Azot Bağlanması. Simbiont Organizmalar, Nodul Olumuşu ve Yaşlanması, Hormonal Etkileşimler. SYMBIOTIC NITROGEN FIXATION İN HIGHER PLANTS ABSTRACT Some microorganisms have the ability to convert molecular nitrogen inıo biologically available forms such as ammonia, a process known as nitrogen fıxatıon. This process is also accomplished symbiotically by some procaryotic organisms which infect the roots of specific hoşt plants. in this article, symbiotıc nitrpgen fıxation benveen the vascular plants and their specific procaryotic symbionts have been dealt with in detail under the light of the most recent literatüre, with special emphasis on the occurrence of this phenomenon in numerous plant species belonging to various orders and families aside from the legumes. The latest fındings on the physiological phenomena such as the formation development, and aging of the nodules which play vital roles in symbiotic nitrogen fıxation have also been presented. On the other hand. the possible contibution to the agriculture of the conveyance of nitrogen-fıxing ability to oılıer plant species and of delaying the nodule aging have been discussed. Key words: Interactions. Nitrogen Fixation, Symbiont Organisms. Nodule Formation And Aging, Hormonal GİRİŞ Azot, her canlı hücrede karbon ihtiva eden maddelerle birleşerek proteinler, amino asitler, amidler ve vitaminler gibi çeşitli organik bileşikler meydana getirmesi nedeniyle bitki ve hayvan hayatında önemli bir yer tutan bir elementtir. Atmosferde % 78 oranında fsfe (moleküler azot) bulunur. Baklagil olmayan bitkilerin çoğu, hayvanlar ve mikroorganizmaların büyük bir kısmı element halindeki bu azottan yararlanamazlar. Bunların yararlanabilmesi için gaz halindeki azotun çeşitli formlara dönüştürülmesi gerekmededir. Moleküler azotun bağlanması, yani onun amonyak ve biyolojik olarak kullanabileceği diğer formlara dönüştürülmesi ancak bazı organizmalar tarafından yapılabilmektedir. Çevrede azot birkaç şekilde bulunur. Bu şekillerin devamlı olarak fizikse ve biyolojik olaylar ile birbirine dönüşümü azot çemberini oluşturur. Azot çemberi Şekil 1 'de göster Imiştır. Bitkiler moleküler azotu kullanamazlar. Nfc, CO2 (karbon dıoksit)'le beraber stomaardan yaprak hücreleri içine taşınmasına rağmen yaprak hücrelerinde sadece CCfe'i indirgeyebilen enzimler olmasından dolayı N2 geldiği gibi dışarı çıkar. Canlı organizmalarda bulunan azotun çoğu ancak prokaryotik organizmalar tarafından bağlandıktan sonra veya en- düstriyel şekilde bağlanmış olarak alınır, hfe'nin küçük bir kısmı ise atmosferde NH* (amonyum) ve N0 3 (nitrat) olarak toprağa yağmurla düşer ve bitki kökleri tarafından absorbe edilir. NH* volkanik aktivitelerden, endüstriyel yanmalardan ve orman yangınlarından ortaya çıkar. N0 3 ise rvun oksijen ve ozon tarafından şimşek veya UV ışığı altında oksidasyonundan meydana gelir. N0 3 'ın diğer bir kaynağı okyanuslardır. Rüzgârın oluşturduğu beyaz köpüklü dalgalar ae- ŞekiM. Azot Çemberi i 1) 26 OCAK-ŞUBAT-MART 1997 SAYI: 22

2 YÜKSEK BİTKİLERDE SIMBIYOTİK AZOT BAĞLANMASI Ekoloji RtR MIH ' resol adı verilen havada asılı halde küçük damlacıkları oluşturur. Bu damlacıklardan sı buharlaştığı zaman atmosfere asılı durumda okyanus tuzları geride kaır. Bu tuzlar yağmurla toprağa düşer. Bunlara devresel tuzlar denir. Bu tuzlar su akıntıları ile sonunda okyanuslara geri dönerler. Organik gübre, ölü bitki ve hayvanlar, mikroorganizmalar azotun toprağa dönmesinde önemli kaynaklara r. Fakat bu azotun büyük çoğunluğu suda çözünemez durumda olduğundan bitkiler tarafından hemen kullanılamazlar. Organik azotun toprak mikroorganizmaları tarafından NH * 'a dönüştürülmesine amonifikasyon denir. NH* 'un bakteriler tarafından oksitlenerek NO3 haline dönüştürülmesine ise nitrifikasyon adı verilir. Bu oksidasyon olayı sonunçta mkroorganizmaların büyümeleri ve hayatta kalabilmeleri için enerji sağlanmaktadır. Topraktaki NO3 denitrifikasyon yoluyla kaybolur. Bu yola anaerobik bakteriler taraf ındar N0 3 dan N2 NO (azot monoksit), N2O (diazot oksit) ve NO2 (azot dioksit) oluşturulur. Bu tip bakteriler hücre solunumu sırasında elektron alıcısı olarak O2 yerine N0 3 kullanırlar ve gerek i olan enerjiyi bu yolla sağlarlar. Denitrifikasyon; sıkışık, su dolmuş toprağın derinliklerinde, oksijenin çok az bulunduğu yerlerde ve organik maddelerin oksidasyonu sebebiyle O2 konsantrasyonunun az olduğu yüzeye yakın bölgele-de görülür. Birada görü düğü gibi canlı sisteme azot, bitkiler vasıtasıyla NH* ve NOj şeklinde azotun yıkanıp gitmesi yüzünden genellikle ou formlar bitki beslenmesi için yeterli olmamaktadır. Bu bakımdan inorganik tuz kaynaklarına ek olarak moleküler azotun doğrudan redüksiyonunı sağlayan simbiyotik azot bağlanması, bitkinin azot besleımesi yönünden çok büyük önem taşımaktadır. 2. SİMBİYOTİK AZOT BAĞLANMASI Konukçu bitki ile bitki «Jklerinde bulunan prokaryotik organizmalar tarafından moleküler azotun NHJ haline indirgenmesi olayına simbiyotik azot bağlanması denir. Belli başlı azot bağlayıcıları içine bazı serbest yaşayan toprak bakterileri, toprak yüzeyinde veya suda serbest yaşayan Cyanobacterler (mavi-yeşıl algler), ciğerotları (2,3), yosunlarla, eğreltilerle veya likenlerdeki mantarlar ile simbiyotik birlikler Tablo 1 Azot Bağlayan Vesküler Bitkiler ile Prokaryotik Simbiyonter Arasındaki Simbiyozis Tipleri (4). =->=-.:: ~:.;-: :s;s; Genus Yer EuDacterialss Eubacterıalas Rhızobium Intracellular, kök nodülleri içjtde Rhizobium Intracellular. kök nodülleri içinde Vasküler Simbiyont C IcSSİs'Ordo CyanobacUnales Anabaena Intracellular, keseler idnde PtefkJophyta Azolla Nostoc Intracellular. koralloid Cycaoales köktenle Nostoc Mracefejlar. pebol Ançiospermae tabanı içince Aetinomyceiales Frankla IntraceHula, kok Angiospermae nodülleri içinde Angiospermae Anojospermae FamiıyaGenus Bütün genuslar incelenmiş Gıınnera sp Leguminosae dışındaki genuslarda Ul-naceae Parasponia Leguminosae oluşturan Cyanobacterler ve köklerde, özellikle baklagilin köklerinde simbiyotik olarak yaşayan bakteriler veya diğer organizmalar girerler. Tablo 1 'de azot bağlayan vasküler bitkiler ile prokaryotik smbiyontlar arasında simbiyozis (ortak yaşama) tipleri gösterilmiştir. Bunlara ek olarak buğdaygillerde (Graminae) nodul oluşturmayan bir simbiyozis olduğu ortaya çıkarılmıştı. Ormanlarda, çöllerde, denizlerde ve kutup ortamlarındaki besin zinciri için azot bağlanması büyük önem taşımaktadır. Ayrıca azot bağlayan bitkilerin kökleri nodüllerden azotlu bileşikleri dışarı verir veya nodüllerin ve hatta bitkinin tümünün mikrobiyal parçalanmalarda, çevrelerinde bulunan bitkilerin köklerinin yararlanmasını sağlarlar (5). Bu olay tarımda da önem taşımaktadır. Azot bağlanması daha çok baklagillerde görülür. Daha önceleri baklagillerin karşılığı olarak Leguminosae familyası kullanıldığı halde bugün bunun 3 alt familyası familya düzeyine yükseltilmiştir. Bunlar: Caesalpinioideae (keçiboynuzugiller), Mimosoideae (küstümotugiller) ve Papilionoideae = Fabaceae = Leguminosae (baklagiller) familyalarıdır. Nodülleşme en az Caesalpinioideae ve en fazla Papilionoideae'de görülmüştü'. Leguminosae famılyasındaki yaklaşım türün % 15'i azot bağlaması yönünden incelenmiş ve bunların yaklaşık % SO'ın n azot bağlanmasının cereyan ettiği kök nodüllerine sahip olduğu görülmüştür (6!. Bu 3 familyaya girmeyen ve azot bağlayan önemli bitkiler ağaç ve çalı şeklindedirler. Bunlardan 8 familyaya ait 23 genus :esbit edilmiştir. Bunların arasına bazı Ahnus, Myrica Shepherdia, Coriaria, Hippophae. Ceanothus. Eleagnus ve Casuarina üyeleri girmektedir (7) Baklagil olan ve olmayan bitkilerin kök nodülleri arasında bazı özellikler oakımından farklar vardır. Frankia tarafından ınfekte edilen Angiospermae (Kapalı Tohumlular) türleri ile baklagiller arasındaki bu farklar Tablo 2'de verilmiştir. Burada şu hususu da belirtmek gerekir ki çok sayıda Angiospermae genusu Frankia ile simbiyotik nodul ouşturmaktadır. Tablo 2 Baklagil Arasındaki Farklar (4) Karakteristik Endotit Endofite karşı reaksiyon istilanın yapılışı Nodüler iletim elemanlarının yeri Enlekte olmuş dokunun yeri Azot Dağlayan yapı Oksijen taşıyan pigment te Baklagil Olmayan Bitkilerin Kök Nodülleri Baklagil Rhizobium' Kök emici tüyünde kıvrılma ve Kök enici tüyü epidermis yoluyla Kortete Merkez Bakleroid Leghemoglobın 4 Baklagil Olmayan Frankia" Kök emici tüyünde kıvrılma ve dallanma Köklerde emici '.üyler yoluyla 2 Merkez' Korteks' Endotit kesesi 3 Ortaya çıkarılmanış, gerekli oup olmadığı bi inmiyor 5 'Bu özellik Parasponia nodul terinde de bulunmaktadır. "Simbiyont türlere topluca "aktinorrhizalbitkiler"denir. OCAK-ŞUBAT-MART 1997 SAYI: 22 27

3 YÜKSEK BİTKİLERDE SİMBİYOTİK AZOT BAĞLANMASI (1) Cinse bağlı {2} İncelenen birkaç türde görülmüş (3) Casuarina 'da kese oluşturmaz (4)Appleby, Tjepkema ve TrinickegöreiS) (5) Son zamanlarda anlaşılmıştır ki türler leghemoglobin yapısında bir hemoglobin içerirler^). Bunların dışında 196D'lı yıllara kadar Graminae üyelerinde azot bağlanmasının söz konusu olmadığı sanılmakta idi. Ancak yapılan çalışmalar sonucunda bunların da moleküle? azotu bağladıkları tesbit edilmiştir Çok sayıda türde kök hücreleri yüzeyinde veya yakınında yaşayan bakterilerin azot bağlama aktivitesi Şekil 2'de gösterilmiştir Bu bakteriler rizosfer denilen toprak ve kök arasında geçiş bölgesinde bulunurlar (11). Bazen bu bakteriler köklere de girebilirler. Gramineae kökierinde azot bağlama yeteğindeki bakterier Azospirillum gunusuna ait almakla birlikte, şeker kamışı köklerinde Beijerinckia, Paspalum notatum köklerinde Azotobacter paspali, belirli buğday kültür varyetelerinde Bacillus ve pirinç köklerinde ise Achromobacter benzeri organizmalar bulunmuştur (12). Bu bakteriler her ne kadar yalnızca rizosferde bulunsalar da, bunlarla kökler arasında gevşek bir mutualizm (bir tür ortak yaşama) söz konusudur. Bakterilerin bağladığı azotun bir kısmı kökler tarafından absorbe edilmekte ve köklerde bulunan karbonhidratlar da bakterilerin beslenmesini sağlamaktadır. Son yıllarda yapılan çalışmalarda toprağın Azospirillum türleri ile inoküle edilmesi sonucunda bitkilerde kuru madde miktarının arttığı bildirilmiştir. Ancak Boddey ve Dobereiner (13). bj kuru madde artışının bakterilerin bilinmeyen bazı büyüme maddelerini bitkiye sağlaması sonucu gerçekleştiğini belirtmişlerdir. Günümüzde çeşitli Graminae üyelerinde azot bağlama hızının arttırılmasına ilişkin çalışmalar sür- Şekil 2. Azot bağ'ayan bakteri hüceleri lazosprilıium brasilense) ile kaplanmış olan Sorghum bicoor'ın kökünden bir bölgenin scannıng elektron mikroskobunda görünüşü. Burada üç büyük epidermal hücre kökten koparak rizostere girmektedir (10). dürülmektedir. Örneğin, son yıllarda Brezilya'da yetiştirilen 4 şeker kamışı varyetesinden birinin diğerlerine göre çok daha fazla azot bağlayabildiği gözlenmiştir (14). Bu yalnızca şeker üretimi bakımından değil aynı zamanda Brezilya'da bütün araçlarda yakıt olarak kullanılan etanolun üretim ve şeker kamışı ziraati bakımından da önemli bir buluştur yılında Science dergisinin Kasım sayısında "Araştırma Haberleri" başlığı altında belirtildiğine göre Rhizobium bakterileri kullanıla-ak İngiltere'de, Avustralya'da ve Çin'de pirinç, buğday ve kolza köklerinde küçük ve dağınık olsa bile nodüller meydana getirilmesi başarılmıştır. Görülüyor ki başlangıçta bu olayın daha sonra değişik çok sayıda ordo ve familyaya ait bitkilerde görüldüğü tesbit edilmiştir. Bunların sayısı her geçen gün daha da artmaktadır Kök Nodullerinin Oluşumu Kök nodüllerinin oluşmasında ilk önce kök emici tüyleri baktei istilasına karşı kıvrılır ve bakterinin etrafını çevirir. 3u kıvrılmaya bakteri tarafından meydana getirilen ve henüz ne oldukları aydınlatılmamış moleküller yol açmaktadır. Alfalfa (yonca), beyaz trfıl ve baklada bu maddelerin flavonoıdler olduğu bilinmektedir (15). Eide edilen sonuçlara göre bu tür bitkilerin kök emici tüylerinden salgıladıkları çeşitli spesifik, kimyasal sinyallern bakteriler tarafından alçılanarak bu maddelerin sentezini sağlayan bir gen aktivasyonunun meydana gelebileceği düşünülmektedir (16). Bundan sonra bakteride sentezlenen enzimler hücre çeperinin bir kısmını parçalarlar ve bakterilerin emici tüy hücresine girmelerini sağlarlar. Sonra emici tüyde enfeksiyon iplikçiği denilen bir yapı oluşturulur. Bu enfeksiyon iplikçiği istila edilmekte olan hücrenin katlanmış ve genişlemiş plazma membranı ile bu membranın iç kısımda oluşan yeni sellüloz molekülünden ibarettir. Bakteriler iolıkçiğin içinde yoğun şekilde çoğalırlar ve bu ıplikçi iç kısımla'a doğru uzayarak korteks hücrelerinin arasına ve içine girmeye başlar. içteki korteks hücrelerinde bakteriler sitoplazmaya bırakılırlar ve bazı hücreleri, özellikle tetraploid hücreleri bölünmeye teşvik ederler. Bu bölünmeler dokuların çoğalmasına yol açar. Sonra çoğunlukla tetraploid hücrelerden ve bakteri içermeyen bazı diploid hücrelerden oluşan olgun bir kök nodülü meydana ge ir (Şekil 3). Her büyümüş, hareket edemeyen bakteri, bakteroid olarak isimlendirilir. Bakteroidler genellikle sitoplazmada gruplar halinde bulunurlar. Her grup penbakteroid menbran denen bir membran tarafından kuşatılmıştır. Peribakıeroid membran ve bakteroid grup arasındaki bölüm peribakteroid alan olarak isimlendırilmektedir (17). Bitki sitoplazması içinde penbakteroid alan dışında leghemoglobin olarak simlendirilen bir protein vardır. Bu molekül kırmızı olup hem grubu renksiz globin proteinine prostetik grup olarak bağlanmıştır. Leghemoglobınin bakterilerde oksijen taşınım hızını denetledği düşünülmektedir. Yani bakteroid solunumuna yetecek kadar, fakat nitrogenazın inaktive olmasına yol açmayacak düzeyde oksijenin bulunmasını sağlamaktadır. Soya kök nodülleri için- 28 OCAK-SUEAT-MART 1997 SAYI: 22

4 YÜKSEK BİTKİLERDE SİMBİYOTİK AZOT BAĞLANMASI Ekoloji Şekil 3. Soya fasulyesi kök nodülierinin gelişmesi la) ve (b)'de Rhizobium bakterileri hassas bir emici tüyle temas ederler, onun yakınında bölünmeye başlarlar ve emici tüyü başarılı bir şekilde entekte ettikten sonra onun kıvrılmasına sebep olurlar (c). Burada bölünmekte olan bakterileri taşıyan enfeksiyon iplikçiği görülüyor. Bu bakteriler şimdi değişime ığramış ve bakteroıdler haline dönüşmüşlerdir. Bakteroidler iç korteks ve perısiki hücrelerinin bölünmelerine yol açarlar. Korteks ve perisıkl hücrelerinin bölünmesi ve büyümesi sonucunda (d) olgun bir nodul ortaya çıkar. Bu modülün iletim dokuları kökün iletim elemanları ile irtibatlıdır (1). de bakteroid gruplarının elektron mikroskobundaki görünüşleri şekil 4'de gösterilmiştir. 2.2 Kök Nodülierinin Gelişimi Nevvcomb (19) soya fasulyesi ve Nevvcomb, Sippel ve Peterson (20) bezelye oitkileri kullanarak nodul oluşumu ile sonuçlanan 2 temel gelişme tipi bulunduğu ve bunların determinat ve ındeterminat gelişme şeklinde olduğunu ortaya koymuşlardır. Şekil 5'de bu iki tip arasındaki ana farklar gösterilmiştir. Genellikle nodul behrimi ve gelişiminin hormcnal olarak kontrol edildiği ve büyüme maddelerinin simbiyozisin her iki ortağı tarafından temin edildiği varsayılmaktadır. Burada hormonların iş gördüğünü düşündüren olay, köklerde enfeksiyon iplikçilerinin içen girmesinden önce hücre bölünmelerinin gö- rülmüş olmasıdır. Bu olayda oksinlerin, gibberellinlerin, s!- tokininlerin ve absisık asit (ABA) gibi hormonların iş gördüğü belirtilmiştir. Nodul şekillerinin çok farklı olması hormonal ilişkilerinin türe göre değiştiğini düşündürmekledir (21) Nodul Yaşlanması Nodüllerin sınırlı bir hayatları vardır. Eğer bu nodüllerin canlı kalış süreleri uzatılabilirse total azot bağlanması çok daha etkili ve yararlı bir şekilde yapılabilecektir. Buna rağmen nodüllerce yaşlanma konusunda pek fazla çalışma yoktur. Nodülde pembeden yeşilimsi- kahverengiye doğru renk değişimi, yaşlanmanın ilk belirtisidir. Soya fasulyesi tipindeki nodüllerde bu genellikle merkezde başlar ve enfeksiyon bölgesinde hızlı bir şekilde yayılır. Bazı durumlarda bu olay reversibl şekilde görülmektedir. Bezelye tipindeki nodüllerde ilk yaşlanma belirtisi enfekte olmuş hücrelerde görülür ve zaman sürecine bağlı olarak yaşlanan dokuların oranı artar. Buna rağmen nodüller haftalar, aylar ve hatta yıllar boyunca aktif halde kalabilmektedirler. Yaşlanan hücrelerin ince yapısına bakıldığında membran bütünlüğünün bozulduğu görülür. Kabul edilen bir görüş uyarınca, meyvesi için yetiştirilen Şekii 4 (a) Bir soya iasulyesı kök nodülünde bakteroid ihtiva eden bir hücrenin bir kısm nın trasmission elektron mikroskobu fotoğrafı. Bakteroidler (B) 4-6'lı gruplar halindedirler. Her grup peribakteroid bir membranla (PBM) çevrilmiş kese şeklindeki bir yapının içinde bulunur. Nodul hücıesinin çeperi (CW) ve birkaç tane mitokondri (M) görülmektedir. Açık görülen bölgeler muhtemelen poli- 3- hidroksibütirik asitten oluşan besin rezer/leridir. PBS peribakteroid boşluğu temsil etmektedir (18). Şekil 4 ib) Fasulye (Phaseolus vulgans) kök rodül hücresinde yüzlerce bakteroıdi gösteren bir seanning elektron mikroskobu fotoğrafı. Büyük granül şeklindeki yapılar muhtemelen nişasta danelerıdir (1). OCAK-ŞUBAT-MART 1997 SAYİ: 22 29

5 Ekoloji YÜKSEK BİTKİLERDE SİMBİYOTİK AZOT BAĞLANMASI baklagillerde nodul yaşlanması, büyümekle olan legümenlerle nodüller arasında karbonhidrat bakımından rekabet bulunması durumurda hızlanmaktadır. Her ne kadar nodul faaliyeti ekseriya legümen içinin dolması esnasında azalırsa da bu azalış mutlaka karbonhidrat kaynaklarının kısıtlı olmasından ortaya çıkmış denilemez. 3. SONUÇ Azot bağanmasının tarımdaki ve doğadaki öneminden dolayı ekologlar, tarımcılar ve bitki fizyologları azot fiksasyonunu kontrol eden genetik ve çevre şartlarını sürekli olarak araştırmışlardır. Geçen birkaç yıl içinde azotlu gübrelerin fiyatının yüksek olması bu konudaki araştırmaları teşvik etmiştir. Bu konuda yapılan çalışmalar sonucu elde ediler ve vurgulanması gereken en önemli olgu simbiyotik azot bağlanmasının genel inanışın aksine, yalnızca baklagil bitkileriyle sınırlı olmadığıdır. Bunun dışında bazı yöntemler özellikle genetik mühendisliği yöntemleri kullanılarak nodülasyonun etkinliği ve konukçu bitki sayısının arttırılması konularında büyük atılımlar yapıldığ görülmektedir. Özellikle buğdaygillerde elde edilen sonuçlar çok ümit verici olmaktadır. Olayın fizyolojisi ve biyokimyası konusunda şimdikinin devamı niteliğinde hazırladığımız ve yayınlamayı plânladığımız makalemizde genetik mühendisliği teknikleri kullanılarak simbiyotik azot bağlanmasının etkinliğinin nasıl artırılabileceği konusunda son görüşleri aktarmayı plânlıyoruz. Bu etkinliğin arttırılması, Ülkemiz tarımında önemli bi' sorun oluşturan azot gübrelemesi probleminin çözümüne yardımcı olacak ve katkılarda bulunacak nitelikleri taşıyacaktır. KAYNAKLAR 1. Salisbury, B.F., W.C, Ross. Planı Physiology, Wadswonh Publ. Co. (Bölüm 14. Assimilalion of Nitrogen and Sulfur) Peters, G.A.,. Blue- green algae and algal associations. Bio Science. 28: , Peters. G.A. ve J.C.. Meeks,. The azolla- ambaena svmbiosis. Basic biology. Annual Review of Planı Physiology and Plant Molecular Biology. 40" , Wilkins, M. B.,. Advanced Planı Physiology. Longman Scientific and Technical Publ. (Bölüm 12:Nitrogen fixation), Ta, T.C. ve M.A.. Faris. Species variation in ıhe fixation and transfer of nitrogen from legumes to associated grasses. Plant and Soil. 98: Ailen, O.N. ve E.K., Ailen, The Leguminosae. A Source Book of Characteristic*. Uses and Nodulalion. University Of Wisconsin Press, Madison Dawson. J. 0.,Actinorrhizal plant»: Their usc in forestry and agriculture. Outlook on Agriculture. 15: , Applcby, C.A., J.D. Tjepkcma. ve M.J., Trinick. Hemoglobin in a nonlcguminous planı, Parasponia: possible genetic origin and funetion in nitrogen fixation. Science 220, , Tjepkema, J.D... Physiology of aetinorrhizas. (Advances in Nitrogen Fixation Research, eds C. Veeger and W.E Nevvton. Nıjhoff, Pudoc/Vv ageningen), Schank, S.C., R.L. Smilh, ve R.C.. Littell,. Establishment of associative N2- fıxing systems. Soil and Crop Science, Society of Flonda Proceedings. 43: , '.. Curl, E.A. ve B., Truelove, The Rhizosphere. Spnnger- Verlag, Berlin Stevvart, W.D., Nitrogen Fixation-its currenl relevance and future potentiol. Israel J. Botany. 31:5-31, Boddey, R.M. ve J., Dobeiner, Nitrogen fixation associated with grasses and cereals: Recent results and perspeclıves for future researeh. Plant and Soil. 108:53-62, Lima, E., R.M., Boddey, ve J.. Dobereiner, Quantificaion of biologıcal nitrogen fixation associated wiıh sugar cane using a 15N a:ded nitrogen balance. Soil Biol. Bıochem. 19: Maxwell. C. A.. Harwig, C M. Joseph. ve D.A.. Phillips, A ehaleene and two related flavonoids released from alfalfa roots induce nod genes of Rhizobiurr. meliloti. Plant Physiol. 91: Kondrasi. E. ve A., Kondrasi. Nodule induetion on plant roots bv Rhizobium. Trends in Biochemical Sciences. 11: Robertson. J.G. ve K.F.J., Famden, Ultrastructure and metabolism of the developing legume root nodule. (B.J.. Miflin ed., The Biochemistry of Plants, vol. 5. Acedemic Press, New York., sayfa: ), Goodchild, D.J ve T.J., Bergersen, Electron microscopy of the infeclion and subsequenl developmem of soybean nodule cells. Journal of Bactcriology 92: Nevvcomb, W.. A correlated light and eleetron mieroseope study of svmbıotic growth and differentiation in Pisum sativum root nodules. Can. J. Bot. 54, Newcomb. W.. D., Sippel. ve R.L.. Peterson. The early morphogenesis of Glvcine max and Pisum sativum nodules. Can.J.Bot Corby, H.D.L.. The systematic value of leguminous root nodules. (Advances in Legume Systematics, eds R.M. Polhill and PH. Raven. Royal Botanic Garders. Kew. sayfa: ) (1 OCAK-ŞUBAT-MART1997 SAYİ: 22