Sığırlarda Isı Stresinin Fizyolojik ve Hormonal Olarak Üremeye Etkisi

Transkript

1 DERLEME Sığırlarda Isı Stresinin Fizyolojik ve Hormonal Olarak Üremeye Etkisi Umut Çağın ARI a a Dölerme ve Suni Tohumlama AD, Kafkas Üniversitesi Veteriner Fakültesi, Kars Ya zış ma Ad re si/cor res pon den ce: Umut Çağın ARI Kafkas Üniversitesi Veteriner Fakültesi, Dölerme ve Suni Tohumlama AD, Kars, TÜRKİYE umutari@gmail.com ÖZET Bir canlının yaşamak için uyum sağladığı klima aralığının üzerinde tutulduğunda vücut sıcaklığını korumak için göstermiş olduğu fizyo-patolojik tepkiye ısı stresi denilmektedir. Isı stresi çevre sıcaklığıyla ilişkilendirilmesine rağmen, ortamdaki bağıl nemle ve hava akımıyla da yakından ilişkili bir olgudur. Memeliler vücut sıcaklıklarının çoğunu terleme/buharlaşma yoluyla kaybettiklerinden, havadaki bağıl nemin fazla olması, canlının termoregülasyonunu olumsuz, hava akımı ise olumlu yönde etkilemekte; bağıl nem çok yüksek ise düşük sıcaklıklarda bile ısı stresi görülebilmektedir. Türkiye de yetiştiriciliği yapılansığır ırkları (Bos Taurus) görece soğuk iklime adapte olduklarından, özellikle yaz sezonunda, kolaylıkla ısı stresine girebilmektedir. İneklerde ısı stresi iştah kaybı ve yem alımındaki azalmayla birlikte özellikle ovaryum aktivitesinde aksamalara ve oosit-embriyo kalitesinin olumsuz etkilenmesine bağlı olarak dölveriminde kayıplara neden olurken; boğalarda da doğrudan veya dolaylı olarak spermatogenezisi olumsuz etkileyerek sperma kalitesini düşürmektedir. Ayrıca ısı stresi ineklerde östrus siklus ve belirtilerini sekteye uğratırken, boğalarda da libidoda (seksualis) azalmaya neden olarak üremeyi olumsuz etkilemektedir. Yapılan çalışmalarda ısı stresine bağlı olarak sığırlarda fertilitede %50 lerin üzerinde kayıp meydana geldiği ortaya konulmuştur. Isı stresine bağlı görülen infertilite sorunları sığırcılık işletmelerinde büyük ekonomik kayıplara neden olmaktadır. Sığırlarda ısı stresinin dölverimi üzerindeki etkisinin bilinmesi ve ısı stresinin olumsuz etkilerine karşı alınacak önlemler meydana gelebilecek ekonomik kayıpları azaltacaktır. Bu makalede ısı stresine maruz kalan sığırlarda, reprodüktif açıdan, fizyolojik ve hormonal değişimlerin üreme üzerine etkileri ile ısı stresine karşı alınabilecek önlemler derlenmeye çalışılmıştır. Anah tar Ke li me ler: Sığır; ısı stres bozuklukları; üreme ABS TRACT When a living creature is forced to live in a climate condition interval in which it has not used to be living, the physio-pathologic reaction the living creature s body lays out during this condition may be called heat stress. Although heat stress is concerned with ambient temperature, it is also closely related with relative humidity and air current. Mammalians generally regulates its body temperatures with perspiration/evaporation, so while relative humidity detrimentally affects thermoregulation and air current vice versa. Therefore, if relative humidity is high, heat stress can be occurred in low temperatures in animals. The cattle breeds (Bos Taurus) bred in Turkey adapt to cold climate conditions, so the heat stress can easily be occurred in summer time. The heat stress in cows causes appetite, reduction in feed consumptions, reduction in ovarium activity and detrimentally affect quality of oocyte and embryo. Therefore heat stress causes reduction in reproductive productivity in cows. In bulls, heat stress detrimentally and directly affects spermatogenesis and causes low quality sperm production. Moreover, heat stress detrimentally affects estrus cycles and estrus behaviors in cows and libido (sexualis) in bulls. Studies point out that heat stress increases infertility 50% or more in cows. Therefore infertility caused by heat stress in cows leads big economic losses in stock farms if precautions are not taken in time. Well known effects of heat stress on reproduction in cattle and precautions taken during heat stress may reduce economic losses caused by heat stress in stock farms. In this review, effects of physiologic and hormonal changes on reproduction in cows affected by heat stress and precautions against heat stress has been reviewed. Key Words: Cattle; heat stress disorders; reproduction Cop yright 2015 by Tür ki ye Kli nik le ri :1-10 1

2 ığırlarda ısı stresinin dölveriminde büyük kayıplara neden olduğu bilinmektedir. Kış dönemi ile karşılaştırıldığında, özellikle sıcak bölgelerde, yaz döneminde yapılan suni tohumlamalardaki kaybın %30-50 arasında olduğunu gösteren çalışmalar bulunmaktadır. 1 Yapılan araştırmalar ise sıcak stresinin, sadece yaz aylarında sıcak bölgelerde değil, soğuk bölgelerde de görülebileceğini ortaya koymaktadır. 2 İneklerde süt verimi arttıkça enerji ihtiyaçları yükselmekte ve yem tüketimleri de artmaktadır. Bu durum ineklerde ısı üretimini dolayısıyla da ısı stresine girme ihtimallerini arttırmaktadır. Diğer bir deyişle yüksek süt verimli inekler ısı stresine daha duyarlıdır. 3 Pegorer ve ark. 4 suni tohumlama zamanında ineklerde vücut sıcaklığının yüksek olmasının gebelik oranlarını olumsuz yönde etkilediğini kesin olarak belirlemiştir. İneklerde ısı stresinin döl veriminde büyük düşüşe neden olmasının altındaki nedenler, yüksek sıcaklık ve nem altında hayvanlarda yem tüketiminin azalması ve buna bağlı negatif enerji dengesinin oluşması, doğrudan GnRH ve dolayısı ile FSH- LH ın salınımlarının düzensizleşmesi, sessiz kızgınlıkların görülmeye başlaması, ovaryumların etkilenmesi ile folliküler gelişimlerin düzensizleşmesi, ovulasyonların sekteye uğraması ve gebeliğin devamı için gerekli olan luteal yapının etkilenmesi, östrojen ve progesteron sentezindeki bozulmalar ve embriyonik kayıpların meydana gelmesi gösterilebilir. Ayrıca boğalarda da ısı stresine bağlı olarak sperma kalitesi doğrudan veya dolaylı olarak olumsuz etkilenmektedir. Isı stresine bağlı olarak tüm bu bileşenlerin üreme üzerindeki olumsuz etkileri sığırcılık işletmelerinde büyük ekonomik kayıplara neden olmaktadır. Isı stresine bağlı ekonomik kayıplar, ısı stresinin sığır üreme fizyolojisi üzerindeki etkisinin bilinmesi ve basit önlemlerin alınması ile azaltılabilir. ISI STRESİ, SNİ KAVRAMI VE ISI DÜZENLEMESİ (TERMO-REGÜLASYON) Sığırlarda ısı stresine değinmeden önce ısı düzenlemesi nden (Thermoregülasyon) bahsetmek gerekmektedir. Normal metabolik olayların gerçekleşmesi için sığırların vücut sıcaklıklarını 38,5-39,3 o C arasında tutmaları gerekir. Sığırlar metabolik olaylarla enerji üretirken, ürettikleri enerjiyi radyasyon(ışıma), konvensiyon (hava akımı), iletim ve buharlaşma ile kaybederek vücut sıcaklıklarını dengelemeye çalışırlar. Sığırların vücut sıcaklıklarını, strese girmeden, koruyacağı çevre sıcaklığı aralığı ise 5-25 o C olarak gösterilmesine rağmen yüksek süt verimine sahip ve laktasyondaki ineklerde üst sıcaklığın 15 o C ye kadar indirilmesinin yararlı olabileceğini gösteren çalışmalar da mevcuttur. 3 Çevre sıcaklığı 25 o C üzerine çıkmaya başladığında, bağıl nem ve hava akımı ile ilişkili olarak (Sıcaklık Nem İndeksi, SNİ= Ortam Sıcaklığı ( o C)+ (0,36xÇiğ Düşme Sıcaklığı ( o C)) + 41,2 > 72 ise), sıcak stresi başlamaktadır. 5,6 Bazı araştırmacılar sıcak stresine bağlı infertilitenin SNİ 50 değerlerinin üzerine çıkılması ile başladığını bildirmektedir. Sığırlar sıcak stresine girdiklerinde termoregülasyon amacıyla yem tüketimini azaltmakta, hareketlerini sınırlamakta, solunum sayılarını yükseltmekte (tachipnea), terleme ve sıvı kaybı ile ısı kaybını artırmaya çalışmaktadır. Böylelikle bir yandan metabolizmasını yavaşlatarak ısı üretimini azaltmakta, bir yandan da terleme/buharlaşma ile ısı kaybını arttırmaktadır. Böylelikle vücut sıcaklığını fizyolojik aralıkta tutabilmektedir. Reprodüktif açıdan ise termoregülasyon bir adım daha öne çıkmaktadır. Çünkü sağlıklı spermatozoonların üretilebilmesi ancak spermatogenezisin normal vücut sıcaklığının 4-5 o C altında gerçekleşmesi ile mümkün olabilmektedir. 7 Ayrıca yine oogenezisin sağlıklı gerçekleşmesi ve kaliteli oosit üretimi için de belirli sıcaklık aralıklarına ihtiyaç olduğu kaydedilmektedir. Isı stresinin dolaylı veya doğrudan ovaryum üzerine etkileri sağlıksız follikül gelişimine, preovulatörik folliküllerin anovulasyonuna ve ovulasyonlar gerçekleşse bile sağlıksız oositlerin oluşumuna neden olacağı unutulmamalıdır. Yine ısı stresine bağlı olarak fertilizasyon gerçekleşse bile gebeliğin sürdürülmesi için gerekli uygun ortamın olmaması da erken embriyonik ölümlere veya abortlara neden olarak üremeyi olumsuz etkileyecektir. Isı stresinin üreme üzerine etkilerinin bilinmesi ve buna karşı gerekli önlemlerin alınması dölverimi kayıplarının önlenmesi için büyük önem arz edecektir. Isı stresinin fizyolojik ve 2

3 ŞEKİL 1: Isı stresinin inek ve boğalarda infertiliteye neden olmasının olası yolları, GnRH: Gonadotropin Salgılattırıcı Hormon, CL: Korpus Luteum, E2: Östrojen, P4: Progesteron, ABP: Androjen Bağlayıcı Protein, LH: Luteinleştirici Hormon, FSH: Follikül Uyarıcı Hormon. hormonal olarak üreme üzerine etkileri Şekil 1 de özetlenmiştir. ISI STRESİNİN İNEKLERDE ÜREME ÜZERİNE OLUMSUZ ETKİLERİ Reprodüktif açıdan bir inek strese girdiğinde ani (akut) stres durumunda hipotalamustan GnRH ın atımsal salınımı azalır ve dolayısı ile hipofizde salınan LH atımları da sekteye uğrar. Bu durum ovaryum fonksiyonunda bozulmaya ve dolayısı ile ovulasyonlarda gecikmeye hatta ovulasyonların görülmemesine neden olabilir. Uzun süreli (kronik) stres durumunda ise östrojen konsantrayonu azalacağından preovulatorik LH piki şekillenmeyecek veya gecikecektir. Akut veya kronik ısı stresinde kaçınılmaz olarak ovulasyonda gecikme veya anovulasyon görülecektir. 8 Akut ve kronik stresin reprodüktif hormonlar üzerine etkisindeki fark, akut stresin sadece GnRH-LH üzerine (hipotalamo-hipofizial aksis) etkisinden kaynaklı, dolaylı olarak, ovaryumları olumsuz etkilerken; kronik stres durumunda hipothalamo-hipofizial aksisin yanı sıra ovaryumları da doğrudan etkileyerek üremeyi olumsuz etkilediğini söyleyebiliriz. Bu durum kronik ısı stresine maruz kalan ineklerde, östrojen seviyelerinin düşük olması nedeniyle, östrus davranışlarının da görülmemesi şeklinde açığa çıkabilir (Şekil 1). ISI STRESİNİN OVARYUM ÜZERİNE ETKİSİ Folliküller Üzerine Etkisi Folliküler gelişimde ısı stresinin ovaryum üzerinde bulunan en büyük iki follikülün çaplarını arttırdığı ve 9 mm üzerindeki follikül sayısını da arttırarak folliküler dinamiği olumsuz yönde etkilediği belirlenmiştir. Dominant follikülün ortaya çıkamamasının (aynı anda birden fazla dominant follikülün görülmesinin) olası nedeni, ısı stresinin teka ve granulosa hücrelerinin steroidogenik (androjen ve östrojen üretme) kapasitelerini olumsuz etkilemesi olarak, gösterilebilir. 9 Argov ve ark. ısı stresine maruz kalmamış ineklerde follikül büyüklükleri arttıkça reseptör düzeyinde değişikliklerin olduğunu ancak ısı stresine maruz kalan ineklerde ise bu reseptörlerde değişikliklerin meydana gelmediğini belirlemişlerdir. Yine benzer şekilde ısı stresine maruz kalmayan ineklerde follikül sıvısında, follikül çapı arttıkça, kolesterol miktarında artış ve yağ asitlerinde azalış meydana gelirken, ısı stresindeki ineklerde bu değişimlerin oluşmadığı da belirlenmiştir. 10 Bu bulgular ısı stresine maruz kalmış ineklerde 3

4 follikülogenezis ve folliküler dinamikte olumsuz değişimlere işaret etmektedir. Isı stresinin olumsuz etkileri en çok teka ve granulosa hücrelerinin hormon üretimi üzerine görülmektedir. Bilindiği gibi iki hücre iki gonadotropin teorisine göre follikül çeperinde bulunan teka hücreleri LH etkisi ile androjen üretmekte, teka hücrelerinde üretilen androjen ise granulosa hücrelerinde FSH etkisi ile östrojene çevrilmektedir. 11 Isı stresi sonucu teka ve granulosa hücrelerinin fonksiyonu bozulmakta ve östrojen - inhibin düzeyinde düşüş gözlenmektedir. Follikülogenezis süresince östrojen seviyesinin düşük seyretmesi ovulasyon için gerekli olan LH pikinin görülmemesine neden olurken, inhibin seviyesindeki düşüşse hipofizden sürekli yüksek düzeyde FSH salınmasına neden olmaktadır. FSH seviyesi yüksek olmasına rağmen ısı stresine maruz kalan teka ve granulosa hücreleri yeteri düzeylerde östrojen üretememektedir. 12 Lopez-Gatius ve ark. preovulatorik folliküllerde ovulasyon görülmeme riskinin soğuk dönemlere göre sıcak havalarda yaklaşık 4 kat arttığını tespit etmişlerdir. Soğuk dönemde gebelik oranları %56 iken sıcak period döneminde %40 olarak belirlenmiştir. 13 Luteal Yapı Üzerine Etkisi Uzun süreli ısı stresine maruz kalan ineklerde luteal yapının olumsuz etkilenmesi ile progesteron seviyesinin 1 ng/ml nin altına düştüğü ve östrus sikluslarının kısaldığı belirlenmiştir. 9 Ayrıca ısı stersinden folliküllerin olumsuz etkilenmesiyle düşük östrojen üretimi sonucunda uterus endometriumunda az sayıda oksitosin reseptörünün oluşması (östrojen hormonu uterus endometriumundaki hücrelerin oksitosin reseptörü oluşturmasını sağlar, ovaryumlarda üretilen oksitosin bu resepötlere bağlanarak PGF2 alfa salınımını ve luteolizisi sağlar) ve bu nedenle PGF2 alfa üretiminin düşük kalması ile luteolizin gecikmesi de olası görülmektedir. 14 Kalıcı korpus luteum durumunda da normal östrus siklusunun sekteye uğrayacağı kesindir. Korpus luteum un özellikle kronik ısı stresine bağlı olarak düşük düzeylerde progesteron üretmesi fertilizasyon, embriyo gelişimi ve implantasyonu ile fötusun sağlıklı bir şekilde geliştiği uterus ortamının da bozulmasına neden olacaktır. 12 Böyle bir durumda infertilite sorunlarının ortaya çıkması şaşırtıcı olmayacaktır (Şekil 1). Oosit Kalitesi Üzerine Etkisi Çevre sıcaklığının yüksek olmasının oosit kalitesini olumsuz etkilediğine yönelik çalışmalar bulunmaktadır. 15 Ancak oositlerin sıcak stresine karşı çok daha dayanıklı olabileceğine gösteren çalışmalarda mevcuttur. 16 Yine aynı araştırmacılar sıcak şokunun oositlerin metafaz II morfolojisindeki anormallikleri 26 kat arttırdığını da tespit etmişlerdir. Sonuçlar in vitro olsa da ısı stresinin oosit üzerindeki olumsuz etkileri hakkında ipucu vermektedir. Sıcak stresine bir bütün olarak bakılması gerektiği unutulmamalıdır. Follikülogenezis süresince follikül içinde bulunan oositin, follikülle birlikte ısı stresinden etkilenmektedir. Oositin içinde bulunduğu follikül sıvısının bileşimi de ısı stresinden olumsuz etkilendiği bilinmektedir. 10 Bu nedenle damızlık ineklerin uzun süreli ısı stresine maruz kalması durumunda, oosit kalitesinin de olumsuz etkilenerek, dölverimini düşüş görülebileceği bilinmelidir. ISI STRESİNİN UTERUS, EMBRİYO VE FÖTUS ÜZERİNE ETKİSİ Uterustaki Değişim Isı stresine bağlı olarak bozulan hormonal denge sonucu uterus endometriumundan salınan ve CL un lizisinden sorumlu PGF2α sentezinin azalmasına neden olmaktadır. Bu durum kalıcı CL olgusuna neden olabilmektedir. Ayrıca kronik ısı stresi sonucu CL un yeterince P4 üretememesi de uterus bezlerinin gelişimini sekteye uğratmakta ve embriyonun gelişimi için uygun ortamın oluşmamasına neden olmaktadır. Isı stresine bağlı olarak uterus ortamının fizyolojik olarak implantasyon öncesi embriyonun gelişimine ve implantasyona uygun olmaması erken embriyonik ölümlere neden olacaktır. 12 Isı Stresinin Embryo ve Fötus Üzerine Etkileri Hansen ve ark. 17 ısı stresinin embriyolar üzerindeki olumsuz etkisinin, sadece çevre sıcaklığının artışına bağlı oluşan vücut sıcaklığındaki yükselme ile fizyolojik ve hücresel fonksiyonların bozulmasıyla değil, aynı zamanda ısı stresine karşı vücudun ko- 4

5 ruma sistemlerinin oluşturduğu fizyolojik olayların da embriyoları olumsuz etkilediğini vurgulamaktadır. Çevre sıcaklığının oosit ve embriyolar üzerindeki olumsuz etkisi Hoştayn ve Jersey gibi Bos Taurus ırkı sığırlarda çok daha yıkıcı olduğu belirtilmektedir. 15,18 Garcia-Isperto ve ark. sıcak stresine bağlı olarak erken embryonik kayıpların 6 kat oranında arttığını tespit etmiştir. Erken embriyonik kayıplar artarken yine freemartinusmus (beyaz düve hastalığı) nedeniyle istenmeyen ikizliklerin de %22 düzeylerine ulaştığını tespit etmişlerdir. İkizlik düzeylerindeki artış sıcak stresinin folliküler gelişimi olumsuz etkileyerek normalde tek bir dominant follikül gelişeceğine, birbirine yakın büyüklükte çok sayıda follikülün gelişmesinden kaynaklandığı düşünülmektedir. Aynı araştırmacılar SNİ indeksi ile gebelik kayıpları arasında ilişki olduğunu da saptamıştır. SNİ indeksi 55 in altında iken gebelikte kayıp görülmezken arasında %1, arasında %2, arasında %8 ve 69 un üzerinde %12 gebelik kaybı belirlenmiştir. 19 Bu tablo sıcak stresine mağruz kalan ineklerde, bir bütün olarak folliküler gelişimin, oositin, embriyonun ve uterus ortamının olumsuz etkilenmesi ile gebelik kayıplarının katlanarak arttığını göstermektedir. Sıcak stresine maruz kalan ineklerde suni tohumlamanın başarısının yanı sıra embriyo transferindeki başarıda da düşüşler görülmektedir. Belirli zamanlı embriyo transferlerindeki başarı %7 lere kadar düşmektedir. Sığırların vücut kondisyon skorunun 2,5 un üstünde ve süt veriminin yüksek olması embriyo transferindeki başarıyı sıcak stresiyle beraber olumsuz etkilediği de belirlenmiştir. 20 ISI STRESİNİN ÖSTRUS BELİRTİLERİ VE AŞIM DAVRANIŞLARI ÜZERİNE ETKİSİ Sığırlarda östrusun kesin doğrulukla belirlenmesi doğum aralıklarının uzamasının engellenmesi, süt kaybının azaltılması, veteriner hekim harcamalarının düşürülmesi vb. için büyük önem taşımaktadır. İnekler bir yandan östrus davranışlarını sergilerken, yetiştiricinin de bunu belirleyebilmesi büyük önem taşımaktadır. Isı stresine bağlı olarak ineklerde östrus sürelerinin kısaldığı ve östrus davranışlarının net olarak belirlenemediği bilinmektedir. 21,22 Diğer bir deyişle ısı stresine girmiş bir sürüde yetiştirici belirli aralıklarda iyi gözlem yapsa da östrusları kesin olarak belirleyemeyecektir. Ayrıca havanın daha serin olduğu geç saatlerde östrusların görülme sıklığının artabileceği unutulmamalıdır. Bu durum da yetiştiricilere veya işletme sahiplerine, östrus tespiti için pedometre, elektronik aşım belirleyici, video sistemleri gibi teknolojik yöntemlerin kullanılması önerilebilir. Isı stresine bağlı olarak görülebilecek anöstrus durumlarında, östrus senkronizasyonu protokolü uygulanarak belirli zamanlı suni tohumlama yapılabilir. ISI STRESİNİN BOĞALARDA TESTİSLER VE ÜREME ÜZERİNE ETKİSİ Isı Stresinin Testisler ve Spermatogenezis Üzerine Olumsuz Etkileri Isı stresine giren boğalarda yem alımı azalmaktadır. Yem alımındaki azalma ise GnRH ve LH (ICSH) salınımını doğrudan olumsuz etkilemekte ve bu durumda da Leydig hücrelerinden, spermatogenezisin sağlıklı bir şekilde devamı için gerekli olan, Testosteron üretiminin azalmasına neden olmaktadır (Şekil 1). Ayrıca sıcak stresine maruz kalan boğalarda libido seksüaliste (aşım isteğinin) azalma olacağı da unutulmamalıdır. Belirtilen olaylar ısı stresinin boğalarda üremeye dolaylı etkisi olarak belirtilebilir. 23 Çevre sıcaklığının artmasına bağlı olarak testiküler sıcaklığın yükselmesi spermatogenezisi doğrudan sekteye uğratmakta ve sonuç olarak spermatozoon sayısı ile kalitesi azalmaktadır. Bu durum sıcaklığın artması ile testis dokusundaki metabolizma ve oksijen ihtiyacının yükselmesine bağlanmaktadır. Testis arterleri son derece kıvrımlı (plexus panfiniformisi oluşturacak şekilde) yapıda olduğundan testiküler dokunun artan metabolik ihtiyacını karşılayamamakta, böylelikle hipoksi durumu gözlemlenmektedir. Bu durumda da testis dokusu sağlıklı spermatozoonlar üretememekte ve bu duruma maruz kalan boğalarda infertilite sorunu ile karşılaşılmaktadır. 23 Testis dokusunun vücudun diğer dokuları ile karşılaştırıldığında en aktif doku olduğu son bilimsel çalışmalarla da ortaya konulmuştur. Bir dokunun 5

6 aktifliğini belirleyen o dokudaki aktif gen/protein sayısı olarak belirtilmektedir. Testis dokusunda 999 aktif gen/protein belirlenirken en yakın dokuda aktif olan gen/protein sayısı 318 ile korteks dokusu ile beyindir. Üçüncü en aktif doku ise 172 aktif gen/protein ile karaciğerdir. 24 Bu durumda testis dokusunun metabolizmasının üst düzeyde olduğu ve sıcaklık artışlarına bağlı olarak artacak metabolizmayı karşılayacak damar yapısına da sahip olmadığı bilinmektedir. Bu durumda evrimsel süreçte testis yapısını çeşitli yapısal ve fizyolojik sistemlerle metabolizmanın artışını ve hipoksiyi önlemek için testis sıcaklığını vücut sıcaklığından 4-5 o C altında tutacak thermo-regülasyon sistemi gelişmiştir. Bu yapının içinde skrotum derisindeki ter bezleri, tunika dartos katmanı, kremaster kası, arterlerden gelen kanın soğutulması için damarsal yapıların özel şekil alması (pleksus panfiniformis) olarak sıralanabilir. Böylelikle uygun sıcaklık aralığında (15-25 o C) testisin bu özel yapıları sayesinde spermatogenezis için ihtiyaç duyulan termoregülasyonu sağlamaktadır. 25 Ancak çevre sıcaklığının ve SNİ değerlerinin belirli seviyelerin üzerine çıkması sperma kalitesini doğrudan olumsuz etkileyecektir. Eğer damızlık boğa sperma üretim merkezinde kullanılıyor ise sperma kalitesindeki bozulma payet başına düşen spermatozoon sayısının (dozunun) arttırılması ile de telafi edilemez. Isı stresi dolaylı ve doğrudan spermatogenezisi olumsuz etkilediğinden damızlık boğaların da ısı stresinden korunması şarttır. Isı Stresinin Suni Tohumlamada Kullanılan Sperma Üzerine Doğrudan Etkisi Isı stresinin sperma üzerine olumsuz etkisi spermatogenezis sırasında ve/veya suni tohumlama işleminde spermanın uterusa bırakılmasından sonra görülebilmektedir. Her iki durumunda üremeyi olumsuz yönde etkileyeceği kesindir. Isı stresine maruz kalan boğalardan elde edilen spermaların dölleme yeteneği düşmektedir. Bu boğalar doğrudan aşım için kullanılıyorsa gebelik oranları olumsuz yönde etkileneceği göz önünde bulundurulmalıdır. Ayrıca bu boğalardan elde edilecek spermanın da dondurulabilirliği ve dondurma çözdürme sonrası fertilitesinin düşeceği de unutulmamalıdır. Ayrıca dondurulmuş çözdürülmüş boğa spermasının, ısı stresi nedeniyle vücut sıcaklığı artmış ineklere verilmesinde sıcaklık şoku nedeniyle spermaların olumsuz etkilendiği yönünde de bulgular mevcuttur. Monterroso ve ark. gerçekleştirdikleri çalışmada, yüksek vücut sıcaklığında tutulan spermatozoonların çok daha fazla reaktif oksijen türü ürettiğini, DNA yapılarının olumsuz etkilendiğini, motilite ve fertilitelerinin düştüğünü belirlemişlerdir. Spermatozoonlarda ısı stresine bağlı gelişen DNA hasarlarında, fertilizasyon şekillense bile erken embriyonik kayıpların meydana gelebileceği de unutulmamalıdır. 26 ISI STRESİNİN ÜREME ÜZERİNE OLUMSUZ ETKİLERİNE KARŞI ALINABİLECEK ÖNLEMLER Sıcaklıkla birlikte ortamdaki nemin de kontrol edilerek SNİ kritik seviyelere ulaştığında gerekli önlemlerin alınarak sığırların ısı stresine girmesi engellenmelidir. Isı stresine karşı alınacak en kritik ve basit önlem yeteri havalandırmanın sağlanmasıdır. Bağıl nemdeki artışa bağlı olarak, SNİ seviyesi daha kritik seviyeye ulaşıyorsa veya ahır belirli dönemlerde yüksek sıcaklık ve nemin olduğu bölgelerde ise ek önlemlerin alınması şarttır. Isı stresinin üreme üzerindeki olumsuz etkilerini azaltmak veya engellemek için alınabilecek önlemler Tablo 1 de özet olarak verilmiştir. İneklerde ısı stresinin döl verimi üzerindeki olumsuz etkilerini azaltmak için çeşitli hormon uygulamalarına başvurulabilir. Burada amaç ısı stresi ile bozulmuş olan hipofiz-ovaryum arasındaki hormonel iletişimi tekrar sağlayarak ovulasyonların zamanında gerçekleşmesini sağlamaktır. Yine ısı stresine bağlı olarak yeterince progesteron sentezleyemeyen korpus luteuma destek olacak şekilde progesteron uygulamaları da önerilebilir. Yine ısı stresi nedeniyle uterus endometriumundan yeterince salınamayan PGF2α nedeniyle kalıcı hale gelmiş korpus luteumun lizisini sağlamak amacıyla paranteral PGF2α uygulamaları yapılabilir. Ancak unutulmamalıdır ki hormonal uygulamalar ile östrus ve ovulasyonlar sağlansa bile ısı stresine karşı diğer önlemlerin alınmaması durumunda erken embriyo- 6

7 nik ölümler ve fötal kayıplar sonucunda da döl verimi kayıpları azalsa da, yine de gözlenecektir. Isı stresinin üreme üzerine olumsuz etkilerini bertaraf etmek için alınacak tedbirler bir bütün olarak düşünülmeli ve uygulanmalıdır. Eğer hormonal uygulamalarla birlikte fan, klima, su püskürtme vb. önlemler alınamıyorsa, hormonal uygulamaların, ısı stresinin döl verimi üzerindeki olumsuz etkisini azaltması açısından sınırlı kalacağı unutulmamalıdır. ISI STRESİNİN ÜREME ÜZERİNE OLUMSUZ ETKİLERİNİ ORTADAN KALDIRICI HORMON UYGULAMALARI Sığırlarda östrus senkronizasyonu ile kuru dönem ve doğumların ısı stresinin yüksek olduğu dönemlere denk getirilmesi ile suni tohumlama zamanlarının ısı stresinin görülmediği dönemlere kaydırılması amacıyla hormonlar kullanılabilmektedir. Böylelikle üremenin kontrolü (reprodüktif management) ile ısı stresinin üreme üzerindeki olumsuz etkileri azaltılabilir. Ayrıca ısı stresinin neden olduğu hormonal dengesizliklere bağlı olarak görülen döl verimindeki düşmede çeşitli hormon uygulamaları ile aşılabilir. Çeşitli hormon uygulamaları ile ilgili birçok çalışma yapılmıştır. Bu çalışmalar göstermektedir ki ovulasyonları ve luteal yapının korunmasını teşvik eden hormon uygulamaları ısı stresinin yoğun yaşandığı dönemlerde döl verimini arttırmaktadır. Ancak unutulmamalıdır ki bu uygulamalarla elde edilecek gebelikler de ısı stresine maruz kalacak ve embriyonik kayıplara bağlı üreme veriminde düşüşler görülebilecektir. Hormonal uygulamaların ısı stresine karşı alınan diğer önlemlerle paralel kullanılması üreme başarısını arttıracaktır. Isı stresinin döl verimi üzerindeki olumsuz etkisini azaltmak için kullanılan hormonlar ve kullanım şekilleri aşağıda özetlenmiştir (Tablo 1). Folliküler Gelişimlerin Uyarılmasına ve Preovulatorik Folliküllerin Ovulasyonuna Yönelik Uygulamalar Isı stresine giren ineklerde preovulatorik LH pikinin gerçekleşmediği veya gecikme meydana geldiği bilinmektedir. 8 Bu nedenle özellikle ısı stresine maruz kalan ineklerde, suni tohumlama sırasında veya öncesinde GnRH veya hcg uygulamaları önerilmektedir. GnRH ve hcg uygulamaları genellikle Ovsych uygulaması ile birlikte yapılmaktadır. De Rensis ve ark. 27 GnRH (0. Gün; Buserelin, 12 µg, i.m.), PGF2α (7.gün; 15mg Luprostiol, i.m.) ve 9. gün GnRH (Buserelin, 12 µg, i.m.) veya hcg (Corulon, 3000 IU, i.m.) uygulamasını takiben saat sonra uygulanan sabit zamanlı suni tohumlama ile (Ovsynch), sıcak stresine maruz kalan postpartum ineklerde gebelik oranlarını ve postpartum bekleme sürelerini azaltmayı başarmışlardır. 27 Yine De Rensis ve ark., 28 daha sonraki yıllarda gerçekleştirdikleri çalışmada, GnRH (Buserelin, 20 µg, i.m.) ve hcg (3300IU) dozlarını kısmen yükselterek denemişler ve gebelik oranlarının olumlu yönde etkilendiğini belirlemişlerdir. Isı stresine maruz kalan ineklerde folliküler dalgalar göz önüne alınarak, östrus siklusunun 3-4 ve günlerinde düşük dozlarda FSH (Ovagen; 2.2 mg, i.m.) uygulamalarının da folliküler gelişimi ve preovulatorik follikülün ovulasyon öncesi gelişimini olumlu yönde etkilediğine dair bulgular da vardır. 29 Ancak bu uygulamaların daha fazla iş gücü gerektirdiği ve FSH ın görece pahalı olması nedeniyle daha maliyetli olacağı bilinmelidir. Isı stresinin görüldüğü dönemlerde gebelik şansını yükseltmek için suni tohumlama esnasında ovulasyonları indüklemek için GnRH veya hcg uygulamaları yapılması doğru bir yaklaşım olarak görülmektedir. Bu amaçla doğrudan Ovsynch veya Co-synch protokolleri de uygulanabilir. 30 Ancak ovulasyonları indüklemek için Co-synch protokolünde 2. GnRH uygulaması yerine hcg yapılmasının gebelik oranları üzerine olumsuz etkileri olabileceği de göz önünde bulundurulmalıdır. 31 Kalıcı Korpus Luteumun Ortadan Kaldırılmasına Yönelik PGF2 alfa Uygulaması Isı stresine maruz kalan ineklerde, folliküllerin olumsuz etkilenmesiyle düşük östrojen üretimi sonucunda uterus endometriumunda az sayıda oksitosin reseptörünün oluşması (östrojen hormonu uterus endometriumundaki hücrelerin oksitosin reseptörü oluşturmasını sağlar, ovaryumlarda üretilen oksitosin bu reseptörlere bağlanarak PGF2α salınımını ve luteolizisi sağlar) ve bu nedenle PGF2α üretiminin düşük kalması ile luteolizin gecikmesi veya gerçekleşmemesi de meydana gelebilmektedir. 14 Isı 7

8 TABLO 1: Isı Stresinin sığırlarda üreme üzerine olumsuz etkisini azaltmak için alınabilecek önlemler. (Belirtilen yöntem ve uygulamalar tavsiye niteliğindedir, hekim veya yetiştirici farklı yaklaşımlar geliştirebilir) Hormon Uygulamaları Hormon Uygulama Açıklama GnRH Buserelin, 20 µg,i.m. Anovulasyon veya ovulasyonun gecikmesi ihtimaline karşı Suni Tohumlama öncesinde veya birlikte uygulanabilir. Ya da Ovsynch veya Cosynch protokolü uygulanarak benzer sonuç alınabilir. hcg Corulon, 3000IU, i.m. Anovulasyon veya ovulasyonun gecikmesi ihtimaline karşı Suni Tohumlama öncesinde veya birlikte uygulanabilir. Ya da Ovsynch protokolünde son GnRH yerine hcg uygulanabilir. FSH Ovagen, 2.2 mg, i.m. Folliküler gelişimin indüklenmesi amacıyla östrus siklusunun 3-4 ve günlerinde uygulanabilir PGF2α Cloprostenol, µg, i.m. Isı stresine bağlı oluşmuş kalıcı CL olgularında uygulanabilir Progesteron PRID, PRID delta veya CIDR uygulaması (7-9 gün) Suni Tohumlama sonrası P4 düzeyini korumak için uygulanabilir Kızgınlık Takibi Gözlem Günde en az 3 kere yarım saatlik sürelerle gözlem yapılmalıdır. Kızgınlık Takip Sistemleri Gözlemler, kızgınlık takip sistemi ile desteklenebilir. Özellikle gece geç saatlerde görülecek kızgınlıkların tespitinde yararlı olabilir. Serinletme Sistemleri Fan Hava sıcaklığının 25 ᵒC üzerinde olduğu veya SNİ değerinin 65 in üzerine çıktığı durumda devreye sokularak hayvanların ısı stresine Su pulzatörü girmesi önlenmelidir. Isı stresinin üreme üzerindeki olumsuz etkilerinin ortadan kaldırılmasında kullanılan hormonal uygulamalar, Kombine sistemler serinletme sistemlerinin etkili kullanıldığı işletmelerde çok daha iyi netice verecektir. Yine sundurma kullanımı basit ve etkili bir Klima yöntem olabilir. Merada bile taşınabilir sundurmaların kullanılması ısı stersinin sığırlar üzerindeki olumsuz etkisini azaltacaktır. Sundurma Yine sığırların uygun soğukluktaki temiz suya erişimi de büyük önem taşımaktadır. Isı Stresine Dayanıklı Irk ve Fenotiplerin Seçimi Kısa Kıl Yapısına Sahip Özellikle sıcak bölgelerde kıl uzunluğu, açık renk kıl örtüsüne sahip sığırlar yetiştiricilikte tercih edilmelidir. Ayrıca tropik iklime uyum Irkların Tercihi sağlamış ırklar veya melezlerin kullanımı da etkili olabilir. Melez Irkların Tercihi Tropik İklime Adapte Irkların Tercihi stresine bağlı görülebilecek kalıcı CL durumunda, luteal yapının ortadan kaldırılması için PGF2α (Cloprostenol, µg, i.m.) kullanılabilir. Korpus Luteumu Destekleyici Uygulamaları Willard ve ark. 32 muhtemel ısı stresine maruz kalmış ineklerde, CL u desteklemek amacıyla, Ovsynch protokolünü takiben suni tohumlama sonrası 5. ve 11. günlerde GnRH uygulamaları gerçekleştirmişlerdir. Suni tohumlama sonrası 5 veya 11. günlerde gerçekleştirilen GnRH (Cystorelin, 100 µg, i.m.) uygulamalarının CL dokusunu güçlendirdiği, P4 seviyesini yükselttiği ve gebelik oranlarını arttırdığı ortaya konulmuştur. Isı stresine maruz kalan ineklerde suni tohumlama sonrası luteal yapıyı destekleyecek uygulamalar erken embriyonik ölümlerin önüne geçerek gebelik oranlarını yükseltmektedir. Yine luteal yapının kuvvetlendirilmesi amacıyla suni tohumlamayı takip eden 5. günde Lesirelin (Lesireline asetat, 25 mg, i.m.) uygulaması da gerçekleştirilebilir. 33 Suni tohumlama sonrası erken embriyonik dönemde korpus luteumdan salınan P4 seviyesini desteklemek için PRID-CIDR gibi vagina içi progesteron salan aparatlar da uygulanabilir. 34 ISI STRESİNE KARŞI SOĞUTMA SİSTEMLERİ VE DİĞER ÖNLEMLER Isı stresinin neden olduğu döl ve süt verimi kayıplarının engellenmesi için SNİ değerinin 65 e ulaş- 8

9 ması ile serinletme sistemlerinin aktif hale getirilmesi önerilmektedir. 35 Çok sıcak bölgelerde fan sistemlerinin kullanılmasının gebelik oranlarını olumlu yönde etkilediği de bildirilmektedir. 36 Ayrıca hayvanların serinlemesi amacıyla belirli aralıklarla su püskürten sistemler de kullanılabilir. Sığırların sıcak yaz aylarında açık alanlarda sığınabilecekleri sundurmaların bulunması, ısı stresine karşı alınacak basit ancak etkili önlemlerden birisidir. 37 Bu önlemlere ek olarak sıcak dönemlerde sığırların su ihtiyacın artacağı unutulmamalıdır. Sığırlara taze ve hayvanları serinletecek soğuklukta adlibidum su sağlanmalıdır. Ayrıca sıcağa maruz kalan sığırlarda yem tüketiminin azalacağı ve bundan dolayı negatif enerji dengesinin oluşabileceği, negatif enerji dengesinin de doğrudan hipothalamusu etkileyerek GnRH salınımında dengesizliklere neden olabileceği de göz önünde bulundurulmalıdır. Sıcak dönemlerde rasyonda vücut sıcaklığını arttırmadan tüketilebilecek ve karbonhidratlara göre daha yüksek enerji içeren yağlara ağrılık verilmesine dikkat edilmelidir. Böylelikle iştahı azalmış hayvanların daha yüksek metabolik enerjiye sahip rasyonlarla beslenerek negatif enerji dengesinin oluşması azaltılabilir veya engellenebilir. SONUÇ Sığırların soğuğa karşı çok dirençli olmasına rağmen ısı stresine kolaylıkla girebileceği unutulmamalıdır. Özellikle yüksek süt verimine sahip ineklerin ısı stresinden çok daha olumsuz etkileneceği bilinerek, önlemler alınmalıdır. Bu noktada, kışın dahi, sığırlar üşümesin (?) diye yapılan uygulamaların (bacaların ve tüm havalandırmaların kapatılarak sıcak ve nemli bir ortam sağlanması) soğuk stresinden (?) korurken, sığırları ısı stresine sokarak döl verimlerini olumsuz etkileyebilmektedir. Yazın ise güneşin en etkili olduğu saatlerde hayvanların doğrudan güneşe maruz kalmasını engelleyecek sundurmaların bulunması, temiz ve yeteri soğukluktaki suya ulaşımın sağlanması da hayvanları ısı stresinden koruyacak basit ve etkin önlemler olduğu unutulmamalıdır. Nemin ve sıcaklığın fazla olduğu bölgelerde ise fan, su püskürtme, klima dâhil önlemlerin alınması; ısı stresinin yol açacağı verim kayıplarının önüne geçerek işletmenin kazancını arttıracaktır. Isı stresine karşı alınacak önlemlerin ilk kurulum maliyetleri yüksek olsa da ilerleyen süreçte döl ve diğer verimler üzerindeki olumlu etkileri ile kazanca dönüşecektir. Bu derlemede sıcak stresinin sığırlarda üreme üzerindeki olumsuz etkilerine karşı tavsiye edilen hormon uygulamalarının folliküler gelişmeyi ve ovulasyonları uyaracak yöntemler olduğu ve embriyoları sıcak stresine karşı korumadığı bilinmelidir. Hormon uygulamalarının ısı stresine karşı alınan diğer önlemlerle beraber uygulanması daha başarılı olacaktır. Sığırlarda döl ve diğer verim özelliklerinin, üst düzeyde tutulması hayvan refahına ilişkin önlemlerin alınması ile mümkün görülmektedir. 1. Thompson JA, Magee DD, Tomaszewski MA, Wilks DL, Fourdraine RH. Management of Summer Infertility in Texas Holstein Dairy Cattle. Theriogenology 1996;46(3): Hansen PJ. Exploitation of genetic and physiological determinants of embryonic resistance to elevated temperature to improve embryonic survival in dairy cattle during heat stres. Theriogenology 2007;68 Suppl 1:S Kadzere CT, Murphy MR, Silanikove N, Maltz KAYNAKLAR E. Heat stres in lactating dairy cows: a review. Livestock Production Science 2002; 77(1): Pegorer MF, Vasconcelos JL, Trinca LA, Hansen PJ, Barros CM. Influence of sire and sire breed (Gyr versus Holstein) on establishment of pregnancy and embryonic loss in lactating Holstein cows during summer heat stres. Theriogenology 2007;67(4): Schüller LK, Burfeind O, Heuwieser W. Impact of heat stres on conception rate of dairy cows in the moderate climate considering different temperature-huminidity index thresholds, periods relative to breeding, and load indices. Theriogenology 2014;81(8): Mellado M, Sepulveda E, Meza-Herrera C, Veliz FG, Arevalo JR, Mellado J, et al. Effects of heat stres on reproductive efficiency of high yielding Holstein cows in a hot-arid enviorment. Revista Colombiana de Ciencias Pecuarias 2013;26(3):

10 7. Brito LF, Silva AE, Barbosa RT, Katelic JP. Testicular thermoregulation in Bos indicus, crossbred and Bos taurus bulls: relationship with scrotal, testicular vascular cone and testicular morphology, and effects on semen quality and sperm production. Theriogenology 2004;61(2): Dobson H, Tebble JE, Smith RF, Ward WR. Is stres really all that important. Theriogenology 2001;55(1): de S Torres-Júnior JR, de F A Pires M, de Sá WF, de M Ferreira A, Viana JH, Camargo LS, et al. Effect of maternal heat-stress on follicular growth and oocyte competence in Bos indicus cattle. Theriogenology. 2008;69(2): Argov N, Moallem U, Sklan D. Summer heat stres alters the mrna expression of selectiveuptake and endocytotic receptors in bovine ovarian cells. Theriogenology 2005;64(7): Ball PJH ve Peters AR. Anatomy. Reproduction in Cattle. 3 rd ed. Oxford: Blackwell Publishing; p Wolfenson D, Roth Z, Meidan R. Impaired reproduction in heat-stressed cattle: basic and applied aspects. Anim Reprod Sci 2000;60-61: Lopez-Gatius F, Lopez-Bejar M, Fenech M, Hunter RHF. Ovulation failure and double ovulation in dairy cattle: risk factors and effects. Theriogenology 2005;63(5): Samal L. Heat Stress in Dairy Cows- Reproductive Problems and Control Measures. International Journal of Livestock Research 2013; 3(3): Rocha A, Randel RD, Broussard JR, Lim JM, Blair RM, Roussel JD, et al. High environmental temperature and humidity decrease oocyte quality in Bos taurus but not in Bos indicus cows. Theriogenology 1998;49(3): Maya-Soriano MJ, Lopez-Gatius F, Andreu- Vazquez C, Lopez-Bejar M. Bovine oocytes show a higher tolerance to heat shock in the warm compared with the cold season of the year. Theriogenology 2013; 79(2): Hansen PJ, Drost M, Rivera RM, Paula-Lopes FF, Al-Katanani YM, Krininger III CE, et al. Adverse impact of heat stres on embryo production: Causes and strategies for mitigation. Theriogenology 2001;55: Silva CF, Sartorelli ES, Castilho ACS, Satrapa RA, Puelker RZ, Razza EM, et al. Effects of heat stres on development, quality and survival of Bos indicus and Bos taurus embryos produced in vitro. Theriogenology 2013; 79(2): García-Ispierto I, López-Gatius F, Santolaria P, Yániz JL, Nogareda C, López-Béjar M, et al. Relationship between heat stres during the peri-implantation period and early fetal loss in dairy cattle. Theriogenology 2006;65(4): Al-Katanani YM, Drost M, Monson RL, Rutledge JJ, Krininger CE 3rd, Block J, et al. Pregnancy rates following timed embryo transfer with fresh or vitrified in vitro produced embryos in lactating dairy cows. Theriogenology 2002;58(1): White FJ, Wettemann RP, Looper ML, Prado TM, Morgan GL. Seasonal effects on estrus behaviour and time of ovulation in nonlactating beef cows. J Anim Sci 2002;80(12): Gangwar PC, Branton C, Evans DL. Reproductvie and physiological response of Holstein heifers to controlled and natural climatic conditions. J Dairy Sci 1965; 48: Brito LF, Silva AE, Barbosa RT, Katelic JP. Testicular thermoregulation in Bos indicus, crossbred and Bos taurus bulls: relationship with scrotal, testicular vascular cone and testicular morphology, and effects on semen quality and sperm production. Theriogenology 2004;61(2-3): Uhlen M, Fagerberg L, Hallström BM, Lindskog C, Oksvold P, Mardinoglu A, et al. Tissue-based map of the human proteome. Science 2015;347(6220): Kastelic JP, Cook RB, Coulter GH. Contribution of the scrotum, testes, and testicular artery to scrotal/testicular thermoregulation in bulls at two ambient temperatures. Anim Reprod Sci 1997;45(4): Monterroso VH, Drury KC, Ealy AD, Edwards JL, Hansen PJ. Effect of Heat Shock on Function of Frozen/Thawed Bull Spermatozoa. Theriogenology 1995;44(7): De Rensis F, Marconi P, Capelli T, Gatti F, Facciolongo F, Franzini S, Scaramuzzi RJ. Fertility in postpartum dairy cows in winter or summer following estrus synchronization and fixed time AI after the induction of LH surge with GnRH or hcg. Theriogenology 2002; 58(9): De Rensis F, Valentini R, Gorrieri F, Bottarelli E, Lopez-Gatius F. Inducing ovulation with hcg improves the fertility of dairy cows during the warm season. Theriogenology 2008; 69(9): Friedman E, Glick G, Lavon Y, Roth Z. Effect of low-dose follicle-stimulating hormone administration on follicular Dynamics and preovulatory follicle characteristics in dairy cows during the summer. Domest Anim Endocrinol 2010;39(2): Dirandeh E. Starting Ovsynch protocol on day 6 of first postpartum estrous cycle increased fertility in dairy cows by affecting ovarian response during heat stres. Anim Reprod Sci 2014;149(3-4): Pancarcı ŞM, Lehimcioğlu NC, Arı UÇ, Güngör Ö, Akbulut Ö. Efficacy of hcg and GnRH with respect to follicular size and presence of the corpus luteum in cosynch protocol integrated with Norgestomet in lactating cows. Bulletin of The Veterinary Institute in Pullawy 2013; 57(1): Willard S, Gandy S, Bowers S, Graves K, Elias A, Whisnant C. The effects of GnRH administration post insemination on serum concentrations of progesterone and pregnancy rates in dairy cattle exposed to mild summer heat stress. Theriogenology 2003;59: Kaçar, C, Yıldız S, Pancarcı ŞM, Kaya M, Güngör Ö, Arı UÇ. Effect of Administration of Lesireline Five Days After Artificail Insemination on Pregnancy Rates and Luteal Function in Cows. Kafkas Üniversitesi Veteriner Fakültesi Dergisi 2007; 13: Van Werven T, Waldeck F, Souza AH, Floch S, Englebienne M. Comparisoon of two intravaginal progesterone releasing devices (PRID-Delta vs CIDR) in dairy cows: Blood progesterone profile and field fertility. Anim Reprod Sci 2013;138(3-4): Dinçel D, Dikmen S. Süt sığırlarında sıcak stresinin tespiti, verim özellikleri üzerine etkileri ve korunma yöntemleri. Uludag Univ J Fac Vet Med 2013; 32: Thompson JA, Magee DD, Tomaszewski MA, Wilks DL, Fourdraine RH. Management of summer infertility in Texas holstein dairy cattle. Theriogenology 1996;46(3): Van Iaer E, Moons CPH, Sonck B, Tuyttens FAM. Importance of outdoor shelter for cattle in temperate climates. Livestock Science 2014;159: