Değişik Su Kaynaklarında Termofilik Campylobacter Türlerinin Bulunuşu ve Önemi 1

Orlab On-Line Mikrobiyoloji Dergisi Yıl: 2007 Cilt: 05 Sayı: 1 Sayfa: 1-16 www.mikrobiyoloji.org/pdf/702070101.pdf Değişik Su Kaynaklarında Termofilik Campylobacter Türlerinin Bulunuşu ve Önemi 1 Erdem Örmeci 2, Haydar Özdemir 3 Özet Son yıllarda insanlarda görülen gıda orijinli gastroenteritislerin en önemli nedeninin termofilik Campylobacter türleri olduğu ve campylobacteriozis olgularının % 85-90 nından C. jejuni nin sorumlu olduğu bildirilmiştir. Campylobacter infeksiyonlarının oluşumunda, öncelikle çiğ ya da az pişirilmiş kanatlı eti ve ürünleri olmak üzere kırmızı et, hatalı veya pastörize edilmemiş çiğ süt tüketimi önemli rol oynamaktadır. Bununla birlikte özellikle yeterince klorlanmamış içme suları ile kontamine yüzey sularının kullanılmasına bağlı olarak campylobacteriozis olgularının da görüldüğü rapor edilmiştir. Bu derleme, değişik su kaynaklarında termofilik Campylobacter türlerinin bulunuşu ve bunlardan kaynaklanan halk sağlığı sorunları hakkında bilgi vermek amacıyla hazırlanmıştır. Giriş Termofilik Campylobacter türlerinin, insanlarda görülen gıda orijinli akut gastroenteritislerin en önemli etkenlerinden biri olduğu belirtilmektedir. Etkenler, başta kanatlı hayvanlar olmak üzere, çeşitli hayvanların bağırsak kanallarında bulunabilmektedir. Bundan dolayı başta çiğ veya az pişirilmiş kanatlı eti ve ürünleri ile kırmızı et, çiğ süt gibi çeşitli gıda maddelerinin yanı sıra kontamine içme ve kullanma sularının infeksiyon kaynağı olduğu bildirilmiştir (1, 2). Yapılan çalışmalarda taşıyıcı olarak bilinen tavuk, hindi, su kuşları ve vahşi kuşların dışkılarından % 20-100 oranlarında C. jejuni nin izole edildiği belirtilmiştir (3). Özellikle ilkbahar ve sonbahar aylarında ördek, martı ve diğer su kuşlarının göç hareketlerine bağlı olarak, yüzey sularının kontamine olduğu bildirilmiştir (4). Sularda Campylobacter lerin canlı kalabilmelerinin düşük redoks potansiyeline, moleküler oksijen miktarına, suyun sıcaklığına ve UV ışınlarının etkisine göre değiştiği rapor edilmiştir (5). 1 Bu derleme, Ankara Üniversitesi Sağlık Bilimleri Enstitüsü Besin Hijyeni ve Teknolojisi Anabilim Dalı nda Doç. Dr. Haydar Özdemir danışmanlığında Yüksek Lisans Eğitimi yapan, Erdem Örmeci tarafından hazırlanan seminerden özetlenmiştir. 2 Veteriner Hekim Yüzbaşı 3 Doç. Dr. Ankara Üniversitesi Veteriner Fakültesi Besin Hijyeni ve Teknolojisi AbD Dışkapı/ Ankara. Yazışmadan sorumlu yazarın E-posta adresi: hozdemir@veterinary.ankara.edu.tr 1

Termofilik Campylobacter türleri insanlarda karın ağrısı, ateş, kanlı mukuslu diyare tablosuyla seyreden gıda zehirlenmeleri ile birlikte akut kolit, hemolitik üremik sendrom, obstrüktif hepatit, reaktif arthritis, pankreatitis, peritonitis, meningitis, proktitis ve pulmonar hemoraji gibi hastalıklara neden olmaktadırlar. Bu semptomlara ilaveten etkenler Guillain-Barré Sendromu (GBS), Reiter s Sendromu (RS) ve Miller Fisher Sendromu (MFS) gibi immunulojik hastalıklara da neden olmaktadırlar (6-8). Termofilik Campylobacter lerin, su kaynaklı infeksiyonlar dışındaki olguların çoğunda sporadik olarak infeksiyon oluşturdukları ve infeksiyonlarda izole edilen izolatların genelde C. jejuni ve C. coli olduğu bildirilmiştir (9). Termofilik Campylobacter Türlerinin Bazı Özellikleri Genel Özellikleri Campylobacter ismi Yunanca eğik-çubukcuk anlamına gelen kampylos kelimesinden türetilmiştir. Campylobacter ler Gram negatif, hareketli, spiral, S, V ya da virgül biçiminde, 0.5-5 µm uzunluğunda, 0.2-0.9 µm genişliğinde, spor oluşturmayan çomak formunda bakterilerdir. Campylobacter ler mono ya da bipolar monotrik flagellaları sayesinde hareketli özellikte olup, bu yapı onlara tipik tirbüşon "cork screw" benzeri hareket özelliğini kazandırmaktadır (10, 11). Termofilik Campylobacter türleri olarak bilinen C. jejuni, C. coli, C. lari ve C. upsaliensis optimal 42±1 o C de ürerler. Bu sıcaklık derecesi, aynı zamanda rekabetçi floranın baskılanmasını sağlar. C. jejuni mikroaerofilik ortamda, 35.5-45 o C de ve phdeğerinin 6.5-7.5 arasında bulunduğu koşullarda optimal üreme yeteneğine sahiptir (12). Termofilik Campylobacter türleri üremelerinde mikroaerofilik ortama (% 10 CO 2, % 5 O 2 ve % 85 N 2 ) gereksinim duyarlar (13, 14, 15, 16). Termofilik Campylobacter ler 42 o C de 24-48 saat inkübasyon sonunda, nem oranı düşük besiyerlerinde 1-2 mm çapında, düzgün, granüler tarzda, gri veya kahverengiden kuru gül rengine kadar değişen renkte, parlak koloniler oluştururlar. Nem oranı yüksek besiyerlerinde ise 10 mm ye kadar ulaşabilen çapta, basık, yaygın, düzensiz kenarlı ve gri renkte koloni oluştururlar (17). Canlı Ancak Kültüre Edilemeyen Form (VBNC-Viable but non-culturable) Campylobacter lerin normal şartlarda kültüre edilmelerine karşın, olumsuz koşullarda (besin yetersizliği, yüksek ya da düşük sıcaklık derecesi, aerobik ortam, kültürün eskimesi, antibiyotiklerin varlığında) çevresel koşullara adaptasyonu sağlamak amacıyla VBNC forma dönüştükleri bildirilmiştir. Etkenlerin soğuk yüzey sularında, VBNC formda aylarca canlı kalabildikleri saptanmıştır (18, 19). C. jejuni nin VBNC formu ilk kez Rollins ve Colwell tarafından 1986 yılında tanımlanmıştır (20). VBNC formdaki bakteriler, metabolik aktivitelerini sürdürdüklerinden dolayı, gıda kaynaklı infeksiyonlarda risk olarak değerlendirilirler. Ancak VBNC forma geçen bakterilerden kaynaklanan, gıda infeksiyonları bildirilmemiştir (21, 22). Thomas ve ark. (23) termofilik Campylobacter lerin su sistemlerinde farklı sıcaklık derecelerinde VBNC formuna geçiş sürelerini araştırdıkları çalışmalarında, bütün 2

türlerin 20 ºC de 3-7 gün içerisinde VBNC forma geçmelerine rağmen, 20 ºC den yüksek sıcaklıklarda bütün termofilik Campylobacter lerin 3. gün sonunda canlılıklarını kaybettiklerini saptamışlardır. Araştırmacılar 10 ºC de ise, kültüre edilebilen formda büyük azalma olduğunu ve Campylobacter türlerinin yaklaşık % 80 ninin VBNC forma geçtiğini bildirmişlerdir. Cappelier ve ark. (24) ise çalışmalarında, VBNC formundaki C. jejuni nin intestinal fazdan sonra tekrar kültüre edilebildiğini ve etkenin adezyon ile enteropatojenite özelliğini yeniden kazandığını bildirmişlerdir. Campylobacter lerin çevresel etkilerden korunması için en uygun alanlardan birinin de biyofilm yapılar olduğu bildirilmiştir. Nitekim Campylobacter lerin oluşturduğu biyofilm yapıların etkenleri, inhibitörik etkili olan antibiyotik, dezenfektan ve çevresel sıcaklık derecelerine karşı koruyucu özellik gösterdiği rapor edilmiştir. Buna ilaveten, C. jejuni nin biyofilm yapılarda da VBNC formda bulunabileceği bildirilmiştir (25, 26). Değişik Su Kaynaklarında Termofilik Campylobacter 'lerin Bulunuşu ve Epidemiyojisi Termofilik Campylobacter ler tarafından oluşturulan salgınlarda suların önemli rol oynadığı bildirilmiştir. İnfeksiyonun insidensinde özellikle bahar aylarından itibaren yaz aylarına doğru artış görüldüğü belirtilmiş olmasına karşın, yüzey sularında yapılan çalışmalarda kış aylarındaki termofilik Campylobacter izolasyon düzeylerinin, yaz aylarına oranla daha yüksek olduğu belirtilmiştir (27). Suların termofilik Campylobacter türleriyle kontaminasyonunda, özellikle üst tarafları açık olan su tanklarının direkt kontamine olması, şiddetli yağmurlar, içme suyu boruları ile atık su borularının yakın olması, içme sularının klorlanmasındaki hatalı işlemler ile klorlama işleminin yapılmamasının rol oynadığı bildirilmiştir (28). Su kaynaklı C. jejuni infeksiyonlarının daha çok İsveç, Norveç ve Finlandiya gibi kuzey Avrupa ülkelerinde görüldüğü, bununda bu ülkelerde çoğunlukla yeraltı sularının işlenmeden tüketilmesinden kaynaklandığı rapor edilmiştir (29). Son 30 yıl içinde özel su kaynaklarından 16 salgın rapor edilmiş olup, salgına neden olan su kaynaklarından % 36 sının içme suyu olarak kullanıldığı bildirilmiştir. Bu salgınların % 52 sinede termofilik Campylobacter türlerinin neden olduğu kaydedilmiştir (30). Carter ve ark. (31) tarafından 1983-1985 yılları arasında Washington daki yüzey sularında yapılan çalışmada, alınan su örneklerinin genelde tümünde % 10-100 arasında Campylobacter spp. nin bulunduğu bildirilmiştir. Avrupa, Avustralya ve Kuzey Amerika da, martı populasyonunun geçtiğimiz 30 yıl içinde fazla miktarda artış gösterdiği belirtilmiş olup, bunun yüzey sularının kirlenmesinde ve infeksiyonların artmasında rol oynadığı bildirilmektedir. Nitekim son yıllarda artan bir şekilde, martıların sebep olduğu su kaynaklı salgınlar bildirilmiştir (1). Kanada da 1996 yılı nisan-temmuz ayları arasında, St. Lawrence nehrinde yapılan çalışmada martıların dışkılarından 2x10 3 kob/g ile 1.0x10 6 kob/g seviyelerinde Campylobacter türlerinin izole edildiği rapor edilmiştir (32). C. jejuni nin su, gıda ve çevredeki yaşam siklusu Şekil 1 de gösterilmiştir. 3

Şekil 1. C. jejuni nin su, gıda ve çevredeki yaşam siklusu (33). Tatlı Sularda Termofilik Campylobacter lerin Bulunuşu Akıntı ve Göller Tatlı su akıntılarında termofilik Campylobacter lerin varlığı bölgesel, mevsimsel ve zirai uygulamalara göre değişiklik göstermektedir. İngiltere nin kuzey batı bölgesindeki tatlı su akıntılarında yapılan çalışmalarda, üst bölgelerdeki kırlık alanlara doğru olan akıntı sularda Campylobacter lerin saptanamamasına karşın, aynı akıntıların alt bölgelerdeki meralara uzanan bölümlerinde, termofilik Campylobacter lerin saptandığı bildirilmiştir (34). Ayrıca sulardan izole edilen termofilik Camplobacter türlerinin dağılımınında, akıntıların yan dallarına bağlı olarak farklılık gösterdiği belirtilmiştir. Meralara doğru olan akıntılardan alınan örneklerde C. jejuni nin bulunuşunun, meralarda otlayan sığır ve koyun sürülerinden kaynaklandığı bildirilmiştir (35). Aynı şekilde bu akıntıların oluşturduğu göletlerden alınan örneklerde, Campylobacter türlerinin benzer düzeyde dağılım gösterdiği ve türlerin C. jejuni, C. coli, C. lari ve üreaz-pozitif termofilik Campylobacter den (UPTCs) oluştuğu bildirilmiştir. Göletlerde farklı türlerin tespit edilmesine neden olarak ise, bölgedeki kanatlılardan kaynaklanan kontaminasyonlar gösterilmiştir (36). Benzer şekilde Goss ve Barry de (37) yüzey akıntı sularında Campylobacter lerin bulunmasının, bu akıntı suların yakınında çiftliklerin, kaçak işletmelerin, kesimhanelerin bulunması ile bunların atıklarıyla gübreleme işlemlerinin 4

yapılmasından kaynaklandığını bildirmişlerdir. Çizelge 1 de yüzey akıntı sularının, işletmelerden önce ve sonraki kısımlarından alınan örneklerde Campylobacter lerin bulunuşu gösterilmiştir. Çizelge 1. Yüzey akıntı sularının, işletmelerden önce ve sonraki kısımlarından alınan örneklerde Campylobacter sayısı (37). 100 ml'deki Campylobacter sayısı Örnek alınan bölge İşletme öncesi yüzey akıntı su örneği İşletme sonrası yüzey akıntı su örneği Küçük işletmeler 5 86 Hayvan borsası 8 36 Atık toplama yeri 4 141 Atığın yayıldığı yer 20 160 Korhonen ve Martikainen (38) sığır ve domuz orijinli 6 şar adet C. jejuni ve C. coli suşunun, işlem görmemiş göl sularında 4 ve 20 ºC de canlı kalabilme sürelerini araştırdıkları çalışmalarında, her iki sıcaklık derecesinde de C. jejuni nin, C. coli ye oranla daha uzun süre canlılığını koruduğunu saptamışlardır. Hudson ve ark. (39) Yeni Zelanda da yaptıkları çalışmada, 6 farklı yüzey suyundan alınan 74 örneğin 42 sinde Campylobacter türlerinin bulunduğunu rapor etmiş olup, kış dönemi örneklerindeki Campylobacter varlığının, yaz dönemi örneklerine oranla daha fazla olduğunu bildirmişlerdir. Nehir ve Su Kanalları Termofilik Campylobacter lerin nehir ve su kanallarındaki varlığının tarımsal faaliyetlerin bir sonucu olduğu bildirilmiştir (40, 41). Jones ve ark. (34) tarafından İngiltere de bir nehir suyunda yapılan çalışmada, Şekil 2 de gösterildiği gibi su kaynağının merkezinden uzaklaşıldıkça, nehir suyundaki kontaminasyonun arttığı saptanmıştır. Yine aynı nehir suyunda mevsimsel olarak yapılan çalışmada, Campylobacter lerin yılın tüm mevsiminde bulunduğu, ancak yaz aylarında UV ışınları ve sıcaklık artışıyla ters orantılı olarak Campylobacter sayısında azalma olduğu saptanmıştır. Bu çalışmada nehir sularındaki kontaminasyonun, zirai atık içeren su arıtma tesislerinin nehire karışan akıntıları ile nehir kenarlarındaki meralarda otlayan sığır ve koyun sürüleri ile yüksek sayıda mevcut olan ördeklerden kaynaklandığı belirtilmiştir. Obiri-Danso ve Jones (35) tarafından, İngiltere de yüzme ve su sporları yapılan 2 nehir suyunda mevsimsel olarak yapılan çalışmada, alınan örneklerden 149 unda termofilik Campylobacter izole edildiği bildirilmiştir. Yine Polonya da yapılan bir çalışmada (41) nehir ve göllerden alınan su örneklerinin % 70 inde termofilik Campylobacter 'lerin saptandığı ve izole edilen suşlardan % 65 nin C. jejuni, % 20 sinin C. coli ve % 13 nün ise C. lari olduğu bildirilmiş olup, nehir ve göl sularının kontaminasyonunda kanalizasyon atıklarının temel kaynağı oluşturduğu rapor edilmiştir. Savill ve ark. da (42) Yeni Zelanda da yaptıkları 5

çalışmalarında, inceledikleri 30 nehir suyu örneğinin 18 inde (% 60), 18 yer altı suyu örneğinin 14 ünde (% 75), 24 çatı suyu örneğinin 9 unda (% 37.5) ve 24 içme suyu örneğinin 7 sinde (% 29.2) termofilik Campylobacter spp. tespit etmişlerdir. Araştırmacılar örneklerde tür dağılımlarının farklılık gösterdiğini, yüzey sularında C. jejuni ve C. coli nin, çatı sularında ise C. lari nin daha fazla oranda izole edildiğini belirtmişlerdir. Şekil 2. Nehir kaynağından, uzaklaştıkça artan Campylobacter sayısı (34). Hollanda da, 2 si endüstriyel ve evsel atık, biri kanatlı kesimhanesi atığı olan yüzey sularında yapılan çalışmada, termofilik Campylobacter türlerinin saptandığı bildirilmiştir. Bu çalışmada izole edilen 182 suştan % 80 nin C. jejuni ve % 20 sinin C. coli olduğu rapor edilmiştir. C. lari ise üç yüzey suyunda da saptanmamıştır (43). Yine Finlandiya da 1987-1988 yılları arasında yüzey sularında yapılan çalışmada, örneklerde termofilik Campylobacter izolasyon oranlarının sonbahar ve kış aylarında % 24, ilkbahar aylarında % 17-21, yaz aylarında ise % 5-6 oranlarında olduğu bildirilmiştir (44). Brennhovd ve ark. (45) tarafından Norveç te yapılan çalışmada, 96 yüzey suyu örneğinin 42 sinde (% 43.8) termofilik Campylobacter türlerinin bulunmasına karşın, aynı çalışmada özel su kuyularından alınan 100 su örneğinde ise etkenlerin izole edilmediği bildirilmiştir. Buna ilaveten araştırmacılar örneklerdeki termofilik Campylobacter izolasyonunun sonbaharda % 71.4, ilkbaharda % 36.4 ve yazın % 22.2 düzeyinde bulunduğunu rapor etmişlerdir. Araştırmacılar ayrıca etkenlerin izolasyonunda, suların sıcaklık derecesinin önemli olduğunu belirterek, sıcaklık derecesinin 2.1 ve 8ºC arasında bulunduğu koşullarda izolasyon oranlarının artmasına karşın, 15ºC nin üzerindeki sıcaklık derecelerinde ise izolasyon oranlarında büyük düşüş olduğunu rapor etmişlerdir. İsviçre de yapılan çalışmada (46) ise 52 nehir suyu örneğinin 5 inde (% 9.6) ve 86 dere suyu örneğinin 15 inde (% 17.44) C. jejuni saptanmıştır. Yang ve ark. (47) ise yüzey ve yer altı sularından aldıkları 300 örneğin 41 inde (% 13.6) C. jejuni tespit ettiklerini bildirmişlerdir. Bolton ve ark. da (40) çalışmalarında bir nehirin 12 farklı bölgesinden alınan 312 örneğin, % 21 inde termofilik Campylobacter türlerinin bulunduğunu ve izolasyon düzeyinin sonbahar ve kış aylarında, ilkbahar ve yaz aylarına göre daha yüksek olduğunu rapor etmişlerdir. 6

Yapay Göletler Şehir merkezlerinde bulunan park ve bahçelerde, insanlar tarafından yapılmış olan ufak su havuzları veya göletlerin, özellikle bu sularda yaşayan kuşlardan kaynaklanan mikrobiyel kontaminasyonlara maruz kaldıkları bildirilmiştir. Londra da Hyde parktaki gölette yapılan bir çalışmada (27), alınan su örneklerinde yaklaşık 23-430/100 ml termofilik Campylobacter tespit edilmiştir. Aynı çalışmada bu gölette yaşayan ördek, güvercin ve diğer yabani kuşların dışkı örneklerinde ise % 30 oranında Camplobacter saptandığı bildirilmiş olup, dışkı örneklerinde termofilik Campylobacter sayısının 1.6 10 6 ile 2.7 10 7 kob/g düzeyinde bulunduğu bildirilmiştir. İzole edilen suşların ise % 90 ının C. jejuni, % 7 sinin C. coli ve % 3 ünün UPTCs olduğu belirtilmiştir. Mawer (48) İngiltere nin Hull şehrinde yaptığı çalışmada, haftalık olarak şehirdeki küçük göletlerden ve şehir drenaj sularından alınan örneklerden izole edilen Campylobacter 'ler ile hastalardan izole edilen izolatları karşılaştırmıştır. Araştırmacı hastalardan izole edilen 314 adet Campylobacter suşundan 237 sinin C. jejuni (% 75.5) olduğunu, alınan su örneklerinden ise 125 adet Campylobacter suşu izole edildiğini ve bunların 85 inin C. jejuni (% 68) olarak identifiye edildiğini, insan ve su orijinli izolatların benzer olduğunu belirtmiştir. Yeraltı Suları Yeraltı sularının doğal olarak mikrobiyolojik açıdan temiz oldukları, ancak bu suların mikrobiyel olarak kontaminasyonuna, lokal kanatlı kümeslerinin sebep olduğu belirtilmiştir (49, 50). Yeraltı sularında ilk kültüre edilebilen Campylobacter olgusu Stanley ve ark. (51) tarafından rapor edilmiştir. Yeraltı sularında kontaminasyonun, çiftlik atık sularının yeraltı sularına karışmasıyla şekillendiği ve izole edilen C. jejuni suşlarının çiftlikteki hayvanlardan izole edilen suşlarla benzerlik gösterdiği bildirilmiştir. Ayrıca C. jejunin yeraltı sularına ulaşmasında, dikey hareket etkisinin önemli olabileceği belirtilmiştir (36). Termofilik Campylobacter lerin yeraltı sularında varlığını sürdürebilmesinin, bu suların düşük redoks potansiyeline, derinlik arttıkça azalan moleküler oksijen miktarına, tüm yıl boyunca düşük sıcaklıklarda olmaları ve UV ışınlarından etkilenmemelerinin neden olabileceği bildirilmiştir. Benzer koşulların şehir su dağıtım şebekelerinde de şekillenebileceği ve bunun hayvan sürülerinden veya kuşlardan Campylobacter 'lerin insanlara bulaşmasında araç olabileceği belirtilmiştir (33). Hollanda da yapılan çalışmada (52) su havzalarından alınan örneklerde termofilik Campylobacter lerin saptandığı ve bundada evcil memeli hayvanlar ile martıların önemli rol oynadığı belirtilmiştir İçme Suları Son yıllarda, içme sularından kaynaklanan çok sayıda Campylobacter salgınları rapor edilmiştir. Bu kapsamda 1978-1991 yılları arasında 9 içme suyu kaynaklı salgın rapor edilmiş ve her olguda 13 ile 3.000 arasında insanın etkilendiği belirtilmiştir (53). 7

Aynı şekilde, 1990-1997 yılları arasında da 7 salgın rapor edilmiş ve bu salgınlardan 8 ile 633 kişinin etkilendiği bildirilmiştir (54). İçme sularından kaynaklanan salgınların işlenmemiş veya kontamine suların tüketiminden kaynaklandığı bildirilmiş olup, bu salgınların özellikle İskandinav ülkelerinde bir problem olarak ortaya çıktığı belirtilmiştir. Buna neden olarak ta, İskandinav ülkelerinde temiz olduğu düşünülen kaynak sularının tüketilmesi gösterilmiştir (55). Gana da içme suyu kaynağı olarak kullanılan yüzey suyunda yapılan bir çalışmada, termofilik Campylobacter türlerinin sabah alınan su örneklerinde, öğleden sonra alınanlardan daha yüksek sayıda olduğu saptanmış olup, bunun sudaki sıcaklık değişimi ile artan UV ışınlarından kaynaklandığı bildirilmiştir (27). İlk içme suyu kaynaklı salgın, Haziran 1978 de ABD nin Vermont eyaletinden rapor edilmiş olup, salgından yaklaşık 3.000 kişinin etkilendiği ve 570 kişinin hastahanede tedavi gördüğü bildirilmiştir. Salgın sonrası yapılan incelemelerde, şebeke suyunun C. jejuni ile kontamine olduğu saptanmıştır. Aynı zamanda kontaminasyona içme suyu kaynağının yeterince filtre edilmemesi ile klorlama işleminin yapılmamasının neden olduğu kaydedilmiştir (56). Benzer şekilde 1980 yılında da İsveç de 2.000 kişinin etkilendiği içme suyu kaynaklı salgın rapor edilmiştir. Bu salgında 263 hastadan alınan dışkı örneklerinin 221 inde C. jejuni saptanmıştır. İnfeksiyonun çoğunlukla 5 yaş altı çocuklarda görülmekle birlikte, diğer yaş gruplarında da gözlemlendiği bildirilmiştir (57). Çizelge 2 de C. jejuni nin neden olduğu su kaynaklı salgınlar gösterilmiştir. Yine İngiltere de yatılı bir okulda 234 öğrencinin etkilendiği içme suyu kaynaklı salgında, öğrencilerden ve okuldaki soğutuculu su tankından alınan içme suyu örneklerinden C. jejuni nin izole edildiği ve salgına okuldaki üzeri açık su tanklarının kuşlar tarafından kontamine edilmesinin neden olduğu belirtilmiştir (59). Çizelge 2. C. jejuni 'nin neden olduğu su kaynaklı salgınlar (58). Tarih Ülke Etkilenen kişi Su kaynağı Etken sayısı Haziran 1978 ABD 3000 Yüzey suyu C. jejuni Ekim 1980 İsveç 2000 Yeraltı suyu C. jejuni Haziran 1984 Norveç 680 Yüzey suyu C. jejuni Kasım 1986 Finlandiya 96 Yeraltı suyu C. jejuni Kasım 1995 Danimarka 2400 Yeraltı suyu C. jejuni Temmuz 1996 İngiltere 633 Yüzey suyu C. jejuni Eylül 1999 ABD 775 Yüzey suyu C. jejuni Mayıs 2000 Kanada >2000 Yüzey suyu C. jejuni Haziran 2000 İsviçre 1607 Yüzey suyu C. jejuni İsveç su kaynaklı infeksiyonların sık görüldüğü ülkelerdendir. İsveç ten 1980-1995 yılları arasında 90 su kaynaklı salgın rapor edilmiş, bu salgınlardan yaklaşık 50.000 kişinin etkilendiği ve 2 ölüm vakasının meydana geldiği bildirilmiştir. Buna ilaveten bu 8

salgınların 11 ne Campylobacter lerin neden olduğu ve bu salgınlardan 3.000 den fazla kişinin etkilendiği belirtilmiştir (60). Benzer şekilde, Finlandiya da 1980-1995 yılları arasında 33 su kaynaklı salgın ortaya çıktığı ve salgınların 8 er adedinin yüzey suyu, özel su kaynağı ve atık sulardan, 9 unun ise yer altı sularından kaynaklandığı bildirilmiştir (58). Bu salgınların % 58 inin etiyolojik ajanı tespit edilemezken, % 17 sinin virüs, % 13 ünün Campylobacter, % 8 nin Salmonella ve % 4 ünün ise kimyasal maddelerden kaynaklandığı bildirilmiştir. Yine Finlandiya da 2000 yılında içme suyu kaynaklı ve 463 kişinin etkilendiği bir salgın görülmüştür. Bu salgında hastalardan ve şebeke suyundan alınan örneklerde C. jejuni nin izole edildiği bildirilmiş olup, salgına şehre içme suyu sağlayan kaynaktaki klorlama sisteminin bozulmasının neden olduğu belirtilmiştir (5). Benzer şekilde İngiltere ve Galler de de 1992-2003 yılları arasında 89 su kaynaklı salgın kaydedilmiştir. Bu salgınların 24 ünün (% 27) şehir şebeke suyundan, 25 inin (% 28) özel su kaynaklarından, 35 inin (% 39) yüzme havuzlarından kaynaklandığı tespit edilmiştir. Salgınlarda Campylobacter lerden kaynaklanan salgın oranının % 14 olduğu bildirilmiştir. Yapılan çalışmalarda, özel su kaynaklı salgınların insidensinin şehir şebeke suyuna göre 35 kez daha yüksek olduğu, bu durumun özel su kaynaklarında fekal kontaminasyonun daha yüksek olmasına ve sularda klorlama gibi işlemlerin eksik yapılmasına bağlı olduğu rapor edilmiştir (61). Norveç de ise 1998-2002 yılları arasında 72 su kaynaklı salgın ortaya çıktığı bildirilmiş olup, salgınlarda 10.616 kişinin etkilendiği ve salgınların % 26 sından Campylobacter lerin, % 18 inden norovirüslerin sorumlu olduğu, % 46 sında ise etiyolojik ajanın tespit edilemediği kaydedilmiştir (58). Diergaardt ve ark. (62) Güney Afrika da yaptıkları çalışmada, 5 çeşme suyu, 4 yeraltı suyu, 11 yüzey suyu ve 4 atık su tortusu örneklerinden 3 ünde (% 13.6) C. jejuni izole edildiğini bildirmişlerdir. Tuzlu Sularda Termofilik Campylobacter Türlerinin Bulunuşu Deniz Suyu Mevsimsel olarak deniz sularında termofilik Campylobacter 'lerin kış aylarında, yaz aylarına göre daha yüksek oranda izole edildiği bildirilmekte olup, bunun yanı sıra yaz aylarında Campylobacter 'lerin deniz sularında çok düşük seviyede ya da hiç izole edilemediği belirtilmiştir. Yüzme mevsimi olan mayıs-eylül aylarının sabah saatlerinde Campylobacter yönünden pozitif olan olan deniz suyu örneklerinin, öğleden sonra alınan örneklerde negatif olduğu saptanmıştır. Bu durumunda UV ışınları ve sıcaklık değişimlerinden kaynaklandığı bildirilmiştir (35, 65). Yapılan çalışmalarda, deniz suyunda predominant türlerinin C. lari ve UPTCs olduğu ve bu türlerin C. jejuni ve C. coli ye oranla, deniz suyunda canlılıklarını daha fazla sürdürebildikleri bildirilmiştir (63). Bolton ve ark. (64) tarafından yapılan çalışmada, plajlardan alınan kum örneklerinde ortalama % 45 (82/182) düzeyinde termofilik Campylobacter spp. saptandığı 9

belirtilmiştir. Bu çalışmada, Avrupa Birliği standartlarına uygun plajlardan alınan kum örneklerinde % 40 (36/90) düzeyinde, standartlara uygun olmayan plajlardaki kum örneklerinde ise % 50 (46/92) düzeyinde Campylobacter spp. izole edilmiştir. Campylobacter prevalansı her iki plaja ait ıslak kum örneklerinde yüksek oranda tespit edilmiş olmasına karşın, beklenmedik şekilde kuru kum örneklerinde de % 30 düzeyinde Campylobacter spp. saptanmıştır. Avrupa Birliği standartlarına uygun olmayan plaj kumlarında C. jejuni ve C. coli 'nin, standartlara uygun olan kum örneklerinden ise martı ve göçmen kuşlara bağlı olarak C. lari ve UPTCs nin yüksek düzeyde izole edildiği bildirilmiştir. İspanya nın Valencia şehrinde yeni düzenlenmiş 8 sahil şeridinden yıl boyunca alınan 192 örneğin 25 inde termofilik Campylobacter spp. nin saptandığı bildirilmiştir (65). Araştırmacılar Campylobacter izole edilen örneklerin 1.0x10 3 kob/100 ml düzeyinde fekal koliform içerdiği, ancak Campylobacter varlığının fekal koliform varlığı ile ilişkisi olmadığı ve mevsime bağlı olarak Campylobacter sayısının değiştiği belirtilmiştir. Arvanitidou ve ark. (66) tarafından Yunanistan da yapılan çalışmada 3 plaj bölgesinden alınan 200 deniz suyu örneğinin 4 ünde ve 3 nehir suyundan alınan 41 örneğin ise 7 sinde C. jejuni saptandığı bildirilmiştir. Su kaynaklı C. jejuni infeksiyonlarına özellikle VBNC formundaki bakterilerin sebep olduğu bildirilmiştir (28). Baffone ve ark. (67) yaptıkları çalışmada, klinik orijinli 9 adet C. jejuni suşu ile 1 adet C. jejuni ATCC suşunu, 4ºC de yapay deniz suyunda saklamışlardır. Çalışmada etkenlerin 138-152 gün arasında VBNC formda yaşamlarını sürdürdükleri tespit edilmiştir. Araştırmacılar etkenleri tekrar kültüre edilebilir forma dönüştürmek amacıyla, fare barsağına pasajlar yapmış ve etkenlerin VBNC formundaki kalış sürelerine bağlı olarak birkaç ay içinde kültüre edilebilir forma dönüştüğü bildirilmiştir. Araştırmacılar (68) deniz suyundan izole edilen Campylobacter 'lerin % 20-40 ının C. lari, % 60-80 inin UPTCs olmasına karşın, atık sulardan izole edilen Campylobacter 'lerin % 83 ünün C. jejuni, % 17 sinin ise C. coli olduğunu rapor etmişlerdir. Deniz suyunda yapılan başka bir çalışmada (69), yabani kuş sürülerinin dışkılarından izole edilen Campylobacter suşları ile deniz suyundan izole edilen Campylobacter suşlarının benzer oldukları tespit edilmiştir. Bu nedenle, kıyı şeridindeki deniz suyunda Campylobacter varlığının, atık sulardan ziyade yabani kuşlardan kaynaklanabileceği düşünülmüştür Haliç Haliç sularında yapılan çalışmalarda (34, 70) halicin denize açıldığı bölümlerinden alınan örneklerde termofilik Campylobacter sayısının daha fazla olduğu belirtilmiştir. Haliç sularının Campylobacter türleriyle kontaminasyonunda, halice karışan nehir suları, çeşitli akıntılar ile hayvanların otladığı bölgedeki kirli su akıntıları gibi kontamine suların denize karışmasının rol oynadığı bildirilmiştir Haliç sularında yapılan çalışmalarda (27) C. jejuni, C. coli, C. lari ve UPTCs türlerinin haliç sularında yaklaşık eşit oranlarda bulunduğu tespit edilmiştir. Halicin sığ kısmından alınan örnekler ile ağız kısmından alınan örneklerde benzer kompozisyonda Campylobacter türlerine rastlanılmış, ancak haliç ağzından alınan örneklerdeki Campylobacter türlerinin, örneklerin alındığı zamana göre değiştiği 10

bildirilmiştir. Başka bir çalışmada (68) ise halicin denize açılan kısmında daha çok C. lari ve UPTCs türleri tespit edilirken, aynı bölgede su taşkınından 4 saat sonra alınan örneklerde C. jejuni saptandığı belirtilmiştir. Buna ilaveten aynı çalışmada haliç ağzındaki midyelerde, deniz suyunda ve istiridyelerle beslenen deniz kuşlarında C. lari ve UPTCs türlerinin tespit edildiği bildirilmiştir. Atık Sularda Termofilik Campylobacter Türlerinin Bulunuşu Araştırmacılar (71, 72) termofilik Campylobacter 'lerin atık sularda her zaman bulunabileceğini, bunların kaynağını insan ve hayvansal atıkların oluşturduğunu bildirmişlerdir. İtalya da atık sularda yapılan bir çalışmada (73) mayıs, haziran ve temmuz aylarında yüksek oranda termofilik Campylobacter türleri tespit edildiği belirtilmiştir. Aynı çalışmada atık sulardan alınan örneklerden 80 suş izole edildiği ve bunlardan % 66 sının C. jejuni olduğu bildirilmiştir. Aynı çalışmada, sanayi atıklarının yoğun olduğu sulardan alınan örneklerde ise C. coli nin % 69.7 düzeyiyle dominant türü oluşturduğu saptanmıştır. Şekil 3 de atık sularda aylara göre saptanan Campylobacter sayısı ile hastalanan kişi sayısı arasındaki ilişki gösterilmiştir. Şekil 3. Atık sularda aylara göre saptanan Campylobacter sayısı ile hastalanan kişi sayısı (72). Brezilya da yapılan çalışmada ise alınan 390 atık su örneğinin 169 unda (% 43.4) termofilik Campylobacter spp. izole edilmiştir (74). İngiltere de yapılan başka bir çalışmada ise atık sulardan alınan örneklerin % 73 ünde termofilik Campylobacter spp. saptandığı ve mayıs-haziran aylarında Campylobacter izole edilen örneklerin % 29 luk kısmının insan kaynaklı olduğu ve insan infeksiyonları ile Campylobacter 'lerin çevredeki artışı arasında pozitif yönde ilişki olabileceği bildirilmiştir (75). Atık Suların Yüzey Sularına Karışmasının Etkileri Arıtma tesislerinden, nehir sularına verilen atık suların nehir sularında Campylobacter sayısını artırdığı, ancak ilk verilen yerden itibaren akıntı boyunca yoğunluğun azaldığı bildirilmiştir (40). Benzer şekilde atık suların arıtılmadan deniz suyuna karışması 11

sonucu, deniz suyu örneklerinde kültüre edilebilir Campylobacter sayısının arttığı bildirilmiştir (34). Atık sularda bulunan Campylobacter 'lerin direkt güneş ışığı altında 15 dakikada kültüre edilemeyen forma dönüştüğü belirtilmiştir (63). C. jejuni 'nin atık sularda canlılığını sürdürebilmesinin yılın belirli mevsimlerine göre değişkenlik gösterdiği, etkenin haziran ve temmuz aylarında birkaç dakika canlılığını sürdürmesine karşın, aralık ve ocak aylarında bu sürenin 4 saatin üzerine çıktığı saptanmıştır. Bununda Campylobacter 'lerin UV ışınlarından diğer bakterilere göre daha fazla etkilenmesinden kaynaklandığı bildirilmiştir (76). Bu derlemenin içeriğinden de anlaşılacağı gibi, özellikle işlem görmemiş değişik göl, nehir, yapay göletler, haliç ve atık sularda termofilik Campylobacter insidensinin yüksek olduğu anlaşılmaktadır. Dolayısıyla bu suların işlenmeden kullanılması halk sağlığı açısından büyük risk teşkil edecektir. Buna ilaveten, şehir şebeke sularının çevresel kontaminasyon kaynaklarına maruz bırakılmaması ve yeterli dezenfeksiyon işlemlerinden sonra kullanıma sunulması önemlidir. Kaynaklar 1- Anonymous. 2002. Wild Birds, Flies, and Rodents as Reservoirs of Campylobacter spp. on Dairy Farm. Erişim:[http://www.maf.govt.nz/research-/pest-control/campylobacter-on-adairy-farm/wild-birds-2002-18.pdf]. Erişim tarihi: 22 Mayıs 2006. 2- Mead, P. S., Slutsker, L., Dietz, V., Mccaig, L. F., Bresee, J. S., Shapiro, C. 1999. Food- Related illness and death in the United States. Emerg. Infect. Dis. 5 (5): 607-625. 3- Sopwith, W., Ashton, M., Frost, J.A., Tocque, K., O brien, S., Regan, M., Syed, Q. 2003. Enhanced surveillance of Campylobacter infection in the North West of England 1997-1999. J. Infect. 46: 35-45. 4- Waldenström, J., Broman, T., Carlsson, I., Hasselquist, D., Achterberg, R. P., Wagenaar, A., Olsen, B. 2002. Prevalence of Campylobacter jejuni, Campylobacter lari, and Campylobacter coli in different ecological guilds and taxa of migrating birds. Appl. Environ. Microbiol. 68 (12): 5911-5917. 5- Kuusi, M., Klemets, P., Miettinen, I., Laaksonen, I., Sarkkinen, H., Hänninen, M. L., Rautelin, H., Kela, E., Nuorti, J. P. 2004. An outbreak of gastroenteritis from a nonchlorinated community water supply. J. Epidemiol. Comm. Health. 58: 273-277. 6- Hubert, P., Wim, A.C., Nicole, V. B., Birgitta, D., Rigter, E., Price, J., Woodward, D., Rodger., F. G., Johnson, W. M., Wagenaar, J. A., Jacobs, C., Verbrugh, H. A., Belkum, A. 2000. Molecular characterization of Campylobacter jejuni from patients with Guillain-Barré and Miller Fisher Syndromes. J. Clin. Microbiol. 38 (6): 2297-2301. 7- Nachamkın, I., Ho, T. 1998. Campylobacter species and Guillain- Barré syndrome. Clin. Microbiol. Rev. 11: 555-567. 8- Skirrow, M. B. 1990. Campylobacter. Lancet. 336: 921-923. 9- Studahl, A., Anderson, Y. 2000. Risk factors for indigenous Campylobacter infection: a Swedish case- control study. Epidemiol Infect. 125: 269-275. 10- Ursing, J. B., Lior, H., Owen, R. J. 1994. Proposal of minimal standards for describing new species of the family Campylobacteriacea. Int. J. Syst. Bacteriol. 44: 842-845. 11- Vandamme, P., De Ley, J. 1991. Proposal for a new family, Campylobacteraceae. Int. J. Syst. Bacteriol. 41: 451-455. 12

12- Skirrow, M. B. 1994. Diseases due to Campylobacter, Helicobacter and related bacteria. J. Comp. Path. 111: 113-149. 13- Bolton, F. J., Coates. D. 1983. A comparison of microaerobic systems for the culture of Campylobacter jejuni and Campylobacter coli. Eur. J. Clin. Microbiol. 2: 105-110. 14- Corry, J. E. L., Post, D.E., Colin, P., Laisney, M. J. 1995. Culture media for the isolation of campylobacters. Int. J. Food Microbiol. 26: 43-76. 15- Doyle, M. P. 1984. Association of Campylobacter jejuni with laying hens and eggs. Appl. Environ. Microbiol. 47: 533-536. 16- Stern, N. J., Wojton, B., Kwiatek, K. 1992. A differential-selective medium and dry icegenerated atmosphere for recovery of Campylobacter jejuni. J. Food Protect. 55: 514-517. 17- Holländer, R. 1984. Characterization of Campylobacter jejuni/coli-isolates from human faeces. Zbl. Bakt. Hyg. 258: 128-134. 18- Bovill, R. A., Mackey, B. M. 1997. Resuscitation of non-culturable cells from aged cultures of Campylobacter jejuni. Microbiol. 143: 1575-1581. 19- Cappelier, J. M., Lazaro, B., Rossero, A., Fernandez-Astorga, A., Federighi, M. 1997. Double staining (CTC-DAP) for detection and enumeration of viable but non-culturable Campylobacter jejuni cells. Vet. Res. 28: 547-555. 20- Rollins, D. M., Colwell, R. R. 1986. Viable but nonculturable stage of Campylobacter jejuni and its role in survival in the naturalaquatic environment. Appl. Environ. Microbiol. 52: 531-538. 21- Barer, M. R. 1997. Viable but non-culturable and dormant bacteria: time to resolve an oxymoron and a misnomer. J. Med. Microbiol. 46: 629-631. 22- Beumer, R. R., De Vries, J., Rombouts, F. M. 1992. Campylobacter jejuni non-culturable cells. Int. J. Food Microbiol. 15: 153-163. 23- Thomas, C., Hill, D., Mabey, M. 2002. Culturability, injury and morphological dynamics of thermophilic Campylobacter spp. within a laboratory-based aquatic model system. J. Appl. Microbiol. 92: 433-442. 24- Cappelier, J. M., Minet, J., Magras, C., Colwell, R. R., Federighi, M. 1999. Recovery in embryonated eggs of viable but nonculturable Campylobacter jejuni cells and maintenance of ability to adhere to hela cells after resuscitation. Appl. Environ. Microbiol. 65: 5154-5157. 25- Buswell, C. M., Herlihy, Y. M., Lawrence, M. L., Mcguiggan, J. T. M., Marsh, P. D., Keevil, C. W., Leach, S. A. 1998. Extended survival and persistence of Campylobacter spp. in water and aquatic biofilms and their detection by ımmunofluorescent-antibody and -rrna staining. Appl. Environ. Microbiol. 64 (2): 733-741. 26- Trachoo, N., Frank, J.F., Stern, N.J. 2002. Survival of Campylobacter jejuni in biofilms isolated from chicken houses. J. Food Protect. 65: 1110-1116. 27- Jones, K. 2001. Campylobacters in water, sewage and the environment. J. Appl. Microbiol. 90: 68-79. 28- Anonymous. 2003. Campylobacter and Drinking Water from Private Wells. Erişim: [http://www.cdc.gov/ncidod/dpd/healthywater/factsheets/campylobacter.htm] Erişim tarihi: 17 Haziran 2006. 29- Moore, J., Caldwell, P., Millar, B. 2001. Molecular detection of Campylobacter spp. in drinking, recreational and environmental water supplies. Int. J. Hyg. Environ. Health. 204 (2-3): 185-189. 13

30- Said, B., Wright, F., Nichols, G. L., Reacher, M., Rutter, M. 2003. Outbreaks of infectious disease associated with private drinking water supplies in England and Wales 1970-2000. Epidemiol. Infect. 130 (3): 469-479. 31- Carter, A. M., Pacha, R. E., Clark, G. W., Williams, E. A. 1987. Seasonal occurrence of Campylobacter spp. in surface waters and their correlation with standard indicator bacteria. Appl Environ. Microbiol. 53 (3): 523-526. 32- Levesque, B., Brousseau, P., Bernier, F. Dewailly, E., Joly, J. 2000. Study of the bacterial content of ring-billed gull droppings in relation to recreational water quality. Water Res. 34: 1089-1096 33- Anonymous. 2004. Waterborne zoonoses: identification, cases and control. Erişim: [http://www.who.int/water_sanitation_health/diseases/zoonoses/en/]. Erişim tarihi: 22 Mayıs 2006. 34- Jones, K., Betaieb, M., Telford, D. R. 1990. Correlation between environmental monitoring of thermophilic campylobacters in sewage efluent and the incidence of Campylobacter infection in the community. J. Appl. Bacteriol. 69: 235-240 35- Obiri-Danso, K., Jones, K. 1999. Distribution and seasonality of microbial indicators and thermophilic campylobacters in two freshwater sites on the river Lune in north west England. J. Appl. Microbiol. 87: 822-832. 36- Stanley, K.N., Wallace, J.S., Currıe, J.E., Diggle, P.J., Jones, K. 1998. The seasonal variation of thermophilic campylobacters in beef cattle, dairy cattle and calves. J. Appl. Microbiol. 85: 472-480. 37- Goss, M. J., Barry, D. A. J. 1995. Groundwater quality responsible agriculture and public perceptions. J. Agricult. Environ. Ethics. 8: 52-64. 38- Korhonen, L.K., Martikainen, P. J. 1991. Comparison of the survival of Campylobacter jejuni and Campylobacter coli in culturable form in surface water. Can. J. Microbiol. 37 (7): 530-533. 39- Hudson, J. A., Nicol, C., Wright, J., Whyte, R., Hasell, S. K. 1999. Seasonal variation of Campylobacter types from human cases, veterinary cases, raw chicken, milk and water. J. Appl. Microbiol. 87: 115-124. 40- Bolton, F. J., Coates, D., Hutchinson, D.N., Godfree, A. F. 1987. A study of thermophilic campylobacters in a river system. J. Appl. Bacteriol. 62: 167-176. 41- Popowski J., Lekowska-Kochanik, A., Korsak, D. 1997. The incidence of heat tolerant Campylobacter in rivers and lakes of the Warsaw region. Roczn. Panstwo. Zakladu Hig. 48: 53-262. 42- Savill, M.G., Hudson, J. A., Ball, A., Klena, J. D., Scholes, P., Whyte, R. J., Mccormick, R. E., Jankovic, D. 2001. Enumeration of Campylobacter in New Zealand recreational and drinking waters. J. Appl. Microbiol. 91(1): 38-46. 43- Koenraad, P. M., Ayling, R., Hazeleger, W. C., Rombouts, F. M., Newell, D. G. 1995. The speciation and subtyping of Campylobacter isolates from sewage plants and waste water from a connected poultry abattoir using molecular techniques. Epidemiol. Infect. 115 (3): 485-494. 44- Martikainen, P. J., Korhonen, L. K., Kosunen, T. U. 1990. Occurrence of thermophilic campylobacters in rural and urban surface waters in central Finland. Water Research. 24: 91-96. 45- Brennhovd, O., Kapperud, G., Langeland, G. 1992. Survey of thermotolerant Campylobacter spp. and Yersinia spp. in three surface water sources in Norway. Int. J. Food Microbiol. 15: 327-338. 14

46- Schaffter, N., Parriaux, A. 2002. Pathogenic-bacterial water contamination in mountainous catchments. Water Res. 36(1): 131-139. 47- Yang, C., Jiang, Y., Huang, K., Zhu, C., Yin, Y. 2003. Application of real-time PCR for quantitative detection of Campylobacter jejuni in poultry, milk and environmental water. Fems. Immun. Med. Microbiol. 38: 265-271. 48- Mawer, S. L. 1988. Campylobacters in man and the environment in Hull and East Yorkshire. Epidemiol. Infect. 101 (2): 287-294. 49- Pearson, A.D., Greenwood, M., Healing, T.D., Rollins, D., Shahamat, M., Donaldson, J., Colwell, R.R. 1993. Colonization of broiler chickens by waterborne C. jejuni. Appl. Environ. Microbiol. 59: 987-996. 50- Vande Giessen, A. W., Boemberg, B. P. M., Rıtmeester, W. S., Tilburg, J. J. H. C. 1996. Epidemiological study on risk factors and risk reducing measures for Campylobacter infections in Dutch broiler flocks. Epidemiol. Infect. 96: 245-250. 51- Stanley, K.N., Cunningham, R., Jones, K. 1998. Thermophilic campylobacters in ground water. J. Appl. Microbiol. 85: 187-191. 52- Stanley, K. N., Jones, K. 2003. Cattle and sheep farms as reservoirs of Campylobacter. J. Appl. Microbiol. 94: 104 113. 53- Koenraad, P. M. F. J., Rombouts, F. M., Notermans, S. H. W. 1997. Epidemiological aspects of thermophilic Campylobacter in waterrelated environments: a review. Water Environ. Res. 69: 52-63. 54- Thomas, C., Gibson, H., Hill, D. J., Mabey, M. 1999. Campylobacter epidemiology: an aquatic perspective. J. Appl. Microbiol. Sympo. Suppl. 85: 168-177. 55- Aho, M., Kurki, M., Rautelin, H., Kosenun, T. U. 1989. Waterborne outbreak of Campylobacter enteritis after outdoors infantry drill in Utti, Finland. Epidemiol. Infect. 103: 133-141. 56- Vogt, R. L., Sours, H. E., Barrett, T., Feldman, R. A., Dickinson, R. J., Witherell, L. 1982. Campylobacter enteritis associated with contaminated water. Ann. Intern. Med. 96 (3): 292-296. 57- Mentzing, L. O. 1981. Waterborne outbreaks of Campylobacter enteritis in central Sweden. Lancet. 15: 352-354. 58- Anonymous. 2005. Opinion of the Scientific Panel on Biological Hazards on the request from the Commission related to Campylobacter in animals and foodstuffs. Erişim: [http://www.efsa.europa.eu/science//biohaz_ej173_campylobacter_en1.pdf]. Erişim tarihi: 2 Haziran 2006. 59- Palmer, S. R., Gully, P. R., White, J. M., Pearson, A. D., Suckling, W. G., Jones, D. M., Rawes, J. C., Penner, J. L. 1983. Water-borne outbreak of Campylobacter gastroenteritis. Lancet. 1: 287-290. 60- Andersson, Y., De Jong, B., Studahl, A. 1997. Waterborne Campylobacter in Sweden: The cost of an outbreak. Water Microbiol. 35:11-14. 61- Smith, A., Reacher, M., Smerdon, W., Adak, G. K., Nichols, G., Chalmers, R. M. 2006. Outbreaks of waterborne infectious intestinal disease in England and Wales, 1992-2003. Epidemiol Infect. 11: 1-9. 62- Diergaardt, S. M., Venter, S. N., Spreeth, A., Theron, J., Brozel, V. S. 2004. The occurrence of campylobacters in water sources in South Africa. Water Res. 38 (10): 2589-2595. 63- Obiri-Danso, K., Paul, N., Jones, K. 2001.The effects of UVB and temperature on the survival of natural populations and pure cultures of Campylobacter jejuni, Camp. coli, Camp. 15

lari and urease-positive thermophilic campylobacters (UPTC) in surface waters. J. Appl. Microbiol. 90: 256-267. 64- Bolton, F. J, Surman, S. B., Martin, K., Wareing, D. R., Humphrey, T. J. 1999. Presence of Campylobacter and Salmonella in sand from bathing beaches. Environ. Microbiol. 45: 375-380. 65- Alonso, J. L., Alonso, M. A. 1993. Presence of Campylobacter in Marine Waters of Valencia, Spain. Water Res. 27: 1559-1562. 66- Arvanitidou, M., Stathopoulos, G.A., Constantinidis, T.C., Katsouyannopoulos, V. 1995. The occurrence of Salmonella, Campylobacter and Yersinia spp. in river and lake waters. Microbiol Res. 150 (2): 153-158. 67- Baffone, W., Casaroli, A., Citterio, B., Pierfelici, L., Campana, R., Vittoria, E., Guaglianone, E., Donelli, G. 2006. Campylobacter jejuni loss of culturability in aqueous microcosms and ability to resuscitate in a mouse model. Int. J. Food Microbiol. 107 (1):83-91. 68- Jones, K., Howard, S., Wallace, J. S. 1999. Intermittent shedding of thermophilic campylobacters by sheep at pasture. J. Appl. Microbiol. 86: 531-536. 69- Obiri-Danso, K., Jones, K. 2000. Intertidal sediments as reservoirs for hippurate negative campylobacters, salmonellae and faecal indicators in three EU recognised bathing waters in North West England. Water Res. 34 (2): 519-527. 70- Bordalo, A. A., Onrassami, R., Dechsakulwatana, C. 2002. Survival of faecal indicator bacteria in tropical estuarine waters (Bangpakong River, Thailand ). J. Appl. Microbiol. 93: 864 871. 71- Arimi, S.M., Fricker, C.R., Park, R. 1988. Occurrence of thermophilic campylobacters in sewage and their removal by treatment processes. Epidemiol. Infect. 101: 279-286. 72- Stampi, S., De Luca, G., Varoli, O., Zanetti, F.W., Mochmann, H., Richter, U., Dobberkau, H. J. 1999. Occurrence, removal and seasonal variation of thermophilic campylobacters and Arcobacter in sewage sludge. Zent. Hyg. Umweltmed. 202: 19-27. 73- Stampi, S., De Varoli, O., Luca, G., Zanetti, F. 1992. Occurrence, removal and seasonal variation of thermophilic campylobacters in a sewage treatment plant in Italy. Zent. Hyg. Umweltmed. 193: 199-210. 74- Filgueiras, A. L., Hofer, E. 1998. Diversity of Campylobacter isolates from three activated sludge systems. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 93 (3): 295-298. 75- Jones, K., Telford, D.R. 1991. On the trail of a seasonal microbe. New Scientist. 130: 36-39. 76- Wallace, J.S., Stanley, K.N., Jones, K. 1993. Seasonal effects of natural sunlight on the survival of C. jejuni, E. coli, S. enteritidis and Cl. pneumoniae. Acta Gastro-Enterologica 56: 33-35. 16